低强度脉冲式超声对关节软骨的修复

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.2016.29.004

中国组织工程研究 ›› 2016, Vol. 20 ›› Issue (29): 4284-4289.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2016.29.004

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低强度脉冲式超声对关节软骨的修复

刘洋1，刘宁1，刘昭铭1，郝振民1，王东来2

1哈励迅国际和平医院，河北省衡水市 053000；2河北医科大学第四医院骨科，河北省石家庄市 050000

收稿日期:2016-05-16 出版日期:2016-07-08 发布日期:2016-07-08
通讯作者: 刘洋，主治医师，哈励迅国际和平医院，河北省衡水市 053000
作者简介:刘洋，男，1980年生，河北省深州市人，汉族，2004年华北理工大学毕业，主治医师，主要从事超声介入及腹部超声研究。
基金资助:
国家自然科学基金(81572022)

Effects of low-intensity pulsed ultrasound for articular cartilage repair

Liu Yang1, Liu Ning1, Liu Zhao-ming1, Hao Zhen-min1, Wang Dong-lai2

1Halison International Peace Hospital, Hengshui 053000, Hebei Province, China; 2Department of Orthopedics, Fourth Hospital of Hebei Medical University, Shijiazhuang 050000, Hebei Province, China

Received:2016-05-16 Online:2016-07-08 Published:2016-07-08
Contact: Liu Yang, Attending physician, Halison International Peace Hospital, Hengshui 053000, Hebei Province, China
About author:Liu Yang, Attending physician, Halison International Peace Hospital, Hengshui 053000, Hebei Province, China
Supported by:
the National Natural Science Foundation of China, No. 81572022

摘要/Abstract

摘要：

文章快速阅读：

文题释义：
低强度脉冲超声：利用输出强度小于0.1 W/cm2的脉冲超声作用于人体一定的病变部位，影响细胞的物质代谢过程，加速代谢产物的排出，改善细胞缺血、缺氧状态，改善组织的营养，提高细胞组织的再生能力，从而达到治疗疾病的目的。
关节软骨：软骨细胞可分泌蛋白多糖以及胶原纤维等，在正常情况下，通过一定的分泌作用，软骨细胞可以维护正常的细胞间质成分质量，但在受到损伤之后，软骨细胞会发生退变甚至坏死，导致蛋白多糖和胶原纤维的减少甚至消失，进而影响到软骨细胞的成活。

摘要
背景：多种原因会导致关节软骨损伤的出现，常规治疗大多无法获得理想的效果。研究表明，低强度脉冲式超声在促进损伤关节软骨修复方面具有重要的作用。
目的：进一步验证低强度脉冲式超声对关节软骨损伤的修复效果。
方法：20只新西兰白兔均建立膝关节炎模型，随机分为2组，每组10只。观察组实施低强度脉冲式超声治疗；对照组予以假低强度脉冲式超声治疗。治疗后8 周，收集两组取关节软骨组织，进行病理学观察和软骨组织学评分，观察软骨细胞超微结构和Ⅱ型胶原表达情况，并利用qRT-PCR法检测软骨细胞基质金属蛋白酶13表达情况。
结果与结论：治疗8周后，①经甲苯胺蓝染色和病理学观察，对照组细胞排列紊乱，每层均可见软骨细胞减少以及簇集情况；观察组软骨细胞排列轻度异常，浅层细胞的出现减少以及簇集现象；②经软骨组织学评分：观察组各项评分均显著低于对照组(均P < 0.05)；③超微结构：对照组软骨细胞较小，胞内线粒体、粗面内质网出现明显的扩张现象，胞浆肿胀，胶原原纤维粗大、高尔基体发达，核质碎裂。细胞器正常结构消失，细胞呈变性改变。观察组软骨细胞大小与高尔基复合体等细胞器均呈现出正常状态，胞内与膜周围均可观察到蛋白多糖颗粒；④基质金属蛋白酶13 表达：观察组量显著低于对照组(P < 0.05)；⑤免疫细胞化学染色：观察组Ⅱ型胶原阳性的棕黄色异染颗粒明显多于对照组；⑥不良反应：所有动物均未出现切口感染、化脓、红肿等情况。⑦结果表明，低强度脉冲式超声治疗关节软骨损伤可以延缓Ⅱ型胶原降解，抑制基质金属蛋白酶13 的表达，获得理想的软骨修复效果。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程
ORCID: 0000-0001-5218-9034(刘洋)

关键词: 组织构建, 软骨组织工程, 低强度脉冲式超声, 关节软骨；软骨细胞；软骨修复；Ⅱ型胶原；基质金属蛋白酶13；国家自然科学基金

Abstract:

BACKGROUND: Articular cartilage injuries can result from a variety of causes. Conventional therapy cannot obtain the optimal clinical results. Low-intensity pulsed ultrasound has been shown to promote the repair of injured articular cartilage.
OBJECTIVE: To investigate the effects of low-intensity pulsed ultrasound on the repair of injured articular cartilage.
METHODS: Twenty New Zealand white rabbits were used to establish knee arthritis models and equally randomized into study and control groups, respectively. Rabbits in the study group received low-intensity pulsed ultrasound treatment, and sham low-intensity pulsed ultrasound treatment was given in the control group. At 8 weeks after treatment, pathological change and histological scores in articular cartilage tissue collected from both groups were determined. Moreover, the ultrastructure and type II collagen expression of chondrocytes were determined. Matrix metalloproteinase-13 mRNA expression was detected by quantitative real-time PCR.
RESULTS AND CONCLUSION: At 8 weeks after treatment, toluidine blue staining showed a disordered arrangement of cells, decreased number of cartilage cells in each layer and cluster in the control group. Light disordered arrangement of cells, decreased appearance of the superficial layer cells and the cluster phenomenon were observed in the study group. Articular cartilage tissue scores were significantly decreased in the study group compared with the control group (P < 0.05). The chondrocytes were small, enlarged intracellular mitochondria and rough endoplasmic reticulum, cytoplasmic swelling, collagen fibrils coarse, well developed Golgi apparatus, and nuclear fragmentation were observed in the control group. In addition, the normal structure of organelles disappeared and cell degeneration was observed in the control group. In the study group, the size of chondrocytes and the Golgi complex and other organelles were normal, and the protein polysaccharide granules were observed in the cytoplasm and membrane. The mRNA expression of matrix metalloproteinase-13 in the study group was significantly lower than that in the control group (P < 0.05). Type II collagen immunoreactivity in the study group was stronger than that in the control group. No incision infection, suppuration, red swelling appeared in all rabbits. Our results suggest that low-intensity pulsed ultrasound can be used for the treatment of articular cartilage injury by alleviating the degradation of collagen type II and inhibiting the expression of matrix metalloproteinase-13.

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

Key words: Ultrasonic Therapy, Cartilage, Articular, Chondrocytes, Collagen Type II, Tissue Engineering

刘洋，刘宁，刘昭铭，郝振民，王东来. 低强度脉冲式超声对关节软骨的修复[J]. 中国组织工程研究, 2016, 20(29): 4284-4289.

Liu Yang, Liu Ning, Liu Zhao-ming, Hao Zhen-min, Wang Dong-lai. Effects of low-intensity pulsed ultrasound for articular cartilage repair[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2016, 20(29): 4284-4289.

图/表（结果） 3

2.1 实验流程与动物数量分析入组的动物均进入最后的结果分析，未出现死亡和脱失现象。

2.2 动物一般情况在模型建立前后，2组动物均饮食正常，尿便无差异。模型建立之后，动物出现右下肢跋行、弹腿等情况，但2周后逐步消失。

2.3 关节软骨病理学改变治疗 8 周之后，经甲苯胺蓝染色和病理学观察，对照组可以观察到呈紊乱排列的细胞，每层均可观察到软骨细胞减少以及簇集情况(见图1A)；观察组软骨细胞呈轻度异常排列，且可观察到浅层细胞的出现减少以及簇集现象(见图1B)。

2.4 造模后8周两组兔软骨组织的组织学评分经软骨组织学评分，观察组各项评分均显著低于对照组(均 P，评分结果见表1，图2。 < 0.05)

2.5 造模后8周两组软骨细胞超微结构造模后8周观

察，对照组软骨细胞较小，胞内线粒体、粗面内质网出现明显的扩张现象，胞浆肿胀，胶原纤维粗大、高尔基体发达，核质碎裂。细胞器正常结构消失，细胞呈变性改变(见图3A)。观察组软骨细胞大小与高尔基复合体等细胞器均呈现出正常状态，胞内与膜周围均可观察到蛋白多糖颗粒(见图3B)。

2.6 造模后8周两组兔基质金属蛋白酶13 qRT-PCR 检测结果造模后8周观察组基质金属蛋白酶13表达量显著低于对照组(2.65±0.05，3.52±0.08，P < 0.05)。见图4。

2.7 造模后8周两组兔软骨细胞Ⅱ型胶原表达情况造模后8周，经免疫细胞化学染色，两组均可观察到棕黄色异染颗粒，提示存在Ⅱ型胶原阳性表达，但观察组的棕黄色异染颗粒明显多于对照组，见图5。

2.8 不良反应分析所有动物均未出现切口感染、化脓、红肿等情况。

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引言

材料方法

1 材料和方法 Materials and methods

1.1 设计随机对照动物实验。

1.2 时间及地点实验于2015年9至12月在河北医科大学院实验室完成。

1.3 材料

实验动物：纳入20只新西兰白兔，均为雄性，体质量(1.0±0.1) kg，一般情况良好。由河北医科大学基础医学院实验动物科学部提供，许可证号：SYXK(冀) 2011-0039，研究相关方案均提交本院医学伦理部门审核，并经批准，符合相关伦理学要求。

低强度脉冲式超声对关节软骨损伤的修复实验试剂与仪器：
试剂与仪器	来源
戊巴比妥钠溶液	上海索莱宝生物科技有限公司
青霉素、Ⅱ型胶原酶	北京方程生物科技有限公司
全蛋白提取试剂盒	南京凯基生物科技发展有限公司
鼠抗兔基质金属蛋白酶13 抗体	上海弘顺生物科技有限公司
胰蛋白酶	上海信裕生物科技有限公司
鼠抗兔Ⅱ型胶原酶抗体	上海钰博生物科技有限公司
甲苯胺蓝	齐一生物科技(上海)有限公司
戊二醛	天根生化科技(北京)有限公司
锇酸	北京艾然生物科技有限公司
丙酮	上海华蓝化学科技有限公司
超声波骨折愈合仪	上海天贺生物科技有限公司
DMEM 培养基	南京诺唯赞生物科技有限公司
低强度脉冲超声仪	上海珂淮仪器有限公司
倒置显微镜	北京赛必达科技有限公司
全自动酶标仪	广州市瑞品生物技术有限公司
qRT-PCR 仪	上海众生生命科学发展有限公司
光学显微镜	上海蒲柘光电仪器有限公司

P2细胞，细胞爬片后PBS洗涤，多聚甲醛固定，Triton 通透后添加Ⅱ型胶原免疫组化一抗，4 ℃环境下过夜后PBS洗涤，添加二抗，PBS洗涤后添加链亲和素标记HRP进行孵育，10 min后PBS洗涤，DAB染色、苏木精复染，梯度乙醇脱水后中性树胶封固，置于显微镜下进行观察。

1.5 主要观察指标治疗后8 周，收集2组取关节软骨组织，进行病理学观察和软骨组织学评分，观察软骨细胞超微结构和Ⅱ型胶原表达情况，并利用 qRT-PCR法检测软骨细胞基质金属蛋白酶13表达情况。

1.6 统计学分析对研究过程中的相关数据予以完整记录与收集，使用SPSS 18.0软件进行统计学分析。组内比较予以配对t 检验，组间比较予以单因素方差分析。计算P 值，差异有显著性意义的标准为P < 0.05。

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1.4 实验方法

1.4.1 动物模型制备与实验分组^[12] 20只新西兰白兔，术前禁食水，均经耳缘静脉注射1 mL/kg戊巴比妥钠溶液麻醉后仰卧固定于操作台，常规消毒、铺巾。取膝前内侧切口，依次切开皮肤、皮下筋膜组织，暴露膝关节。按改良Hulth模型法切断右膝前交叉韧带、内侧副韧带，切除内侧半月板。冲洗关节腔，缝合皮下筋膜和皮肤，建立右侧膝关节炎模型。模型建立完毕之后随机分为2组，每组10只，分别设为观察组和对照组。术后连续3 d肌注青霉素以抗感染，并对动物进行常规喂养。

1.4.2 分组治疗^[13] 动物模型建立14 d之后，观察组实施低强度脉冲式超声治疗，对照组予以假低强度脉冲式超声治疗。对观察动物右侧膝关节利用超声波骨折愈合仪进行低强度脉冲超声治疗，探头固定放置，最大输出空间平均声功率50×(1.0±0.1) mW/cm²，工作频率为(800±40) kHz，20 min次，1次/d；对照组动物予以右侧膝关节假低强度脉冲超声治疗，即采取与观察组相同的操作，但探头并无能量输出。

1.4.3 标本获取造模后8周，麻醉后处死两组动物，即刻获得两组膝关节组织。于无菌条件下，利用手术刀片取软骨组织表面软骨，收集组织表面软骨标本。将标本随即分为5份，用于后续检测。

1.4.4 关节软骨病理学^[14] 取两组各一份软骨标本，置入中性甲醛溶液，经 EDTA 3周缓慢脱钙之后，常规予以乙醇和二甲苯处理后，并利用石蜡进行包埋。常规切片，切片厚度4 μm。予以体积分数0.05%甲苯胺蓝染色，并置于显微镜下进行病理学观察。所有切片均同一批完成，以控制操作中的差别。

1.4.5 软骨组织组织学评分^[^9] 取两组各一份软骨标本，参照改良Mankin评分法对两组软骨组织进行组织学评分，一共包括5个项目，分别为Mankin总分、纤维化、基质分布、软骨细胞缺失、软骨细胞集落，最高16分，最低4分。

1.4.6 软骨细胞超微结构^[9] 取两组各一份软骨标本，置于戊二醛固定液中进行固定，PBS洗涤后锇酸中进行固定，并利用乙醇和丙酮进行梯度脱水。环氧树脂包埋后制备切片，置于透射电镜下进行观察。

1.4.7 基质金属蛋白酶13表达qRT-PCR检测^[15] 取两组各一份软骨标本，置于含有 PBS的无菌培养皿中进行反复冲洗，并剪为碎片，添加0.25%胰蛋白酶进行消化，并添加0.25%Ⅱ型胶原酶，置于恒温箱中进行消化。待软骨组织完全消化之后，终止消化，常规离心，弃上清液，PBS 缓慢冲洗之后，加入含有体积分数10%的胎牛血清的完全高糖DMEM培养基进行吹打，并种植在培养瓶中，置于恒温培养箱中进行培养。对细胞进行传代培养，将P2细胞接种在培养瓶中。于第10天收集细胞，进行全RNA提取，之后依次进行RT反应、Real-time PCR反应以及SYBR Green RT-PCR实验，得出荧光定量数据并进行整理分析，计算软骨细胞基质金属蛋白酶13表达量。

1.4.8 Ⅱ型胶原表达情况检测^[16] 按照上述步骤，收集

讨论

近年来，低强度脉冲式超声成为一种重要的关节软骨损伤治疗手段^[17]。低强度脉冲超声属于种物理治疗，治疗过程中，可以产生极低的热效应，对软骨形成以及软骨内骨化产生积极的促进所用，并对透明软骨细胞分泌Ⅱ型胶原等产生有效的促进，以达到修复关节软骨损伤等效果^[18-19]。

软骨细胞可分泌蛋白多糖以及胶原纤维等，在正常情况下，通过一定的分泌作用，软骨细胞可以维护正常的细胞间质成分质量，但在受到损伤之后，软骨细胞会发生退变甚至坏死，导致蛋白多糖和胶原纤维的减少甚至消失，进而影响到软骨细胞的成活^[20]。

实验结果显示，造模后8周观察，对照组细胞器正常结构消失，细胞呈变性改变。而观察组软骨细胞大小与高尔基复合体等细胞器均呈现出正常状态，胞内与膜周围均可观察到蛋白多糖颗粒。另外，研究结果还显示，观察组软骨细胞呈轻度异常排列，且可观察到浅层细胞的出现减少以及簇集现象，且观察组软骨组织学评分显著低于对照组。即提示，在经过低强度脉冲式超声治疗之后，有效抑制了蛋白多糖的流失等，促进软骨细胞的成活，改善软骨组织状态，获得了理想的修复效果。

软骨细胞合成的基质金属蛋白酶会参与到关节软骨损伤中软骨基质的降解过程中。在正常组织中，高活性的胶原酶基质金属蛋白酶13不会发生表达^[21-22]。但在出现关节软骨损伤的软骨细胞中，高活性的胶原酶基质金属蛋白酶13会呈现出高度表达情况，并加速胶原的降解。一旦胶原遭到破坏，软骨细胞便会丧失胶原蛋白网的保护，导致其凋亡率进一步上升。研究发现，对骨关节炎动物进行低强度脉冲超声治疗之后，在软骨中会出现基质金属蛋白酶13表达量下降的情况^[23]，Ⅱ型胶原的降解速度也会出现下降，可能是因为ERKl/2以及p38信号传导通路受到不同程度的抑制所导致的。

研究结果显示，造模后8周观察组基质金属蛋白酶13 表达量显著低于对照组，(P < 0.05)。在关节软骨基质中，Ⅱ型胶原蛋白占胶原总量的90%左右，是主要的结构成分。在关节软骨内，胶原纤维会形成纤维网状结构，具有很强的耐磨能力，可以发挥出抵抗压力负荷的效果^[24]。在出现关节软骨损伤之后，Ⅱ型胶原在降解方面会出现异常增加的情况，从而导致从软骨表层的细胞周围开始，逐渐发展到深层和远处^[25]。Naito等^[9]也通过研究报道，通过低强度脉冲超声治疗，可以显著促进大鼠关节软骨中Ⅱ型胶原蛋白的合成。分析其作用机制，可能是因为低强度脉冲超声会对软胶原相关mRNA表达予以有效的激活，从而达到保护软骨的效果。研究中，造模后8周经免疫细胞化学染色，两组均可观察到棕黄色异染颗粒，提示存在Ⅱ型胶原阳性表达，但观察组的棕黄色异染颗粒明显多于对照组。上述结果表明，在经过低强度脉冲式超声治疗之后，Ⅱ型胶原降解有效缓解，表达水平显著上升。

综上所述，通过实验初步证实，低强度脉冲式超声治疗关节软骨损伤可以延缓Ⅱ型胶原降解，抑制基质金属蛋白酶13 的表达，获得理想的软骨修复效果。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

低强度脉冲式超声对关节软骨的修复

Effects of low-intensity pulsed ultrasound for articular cartilage repair

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