弯曲应力作用下兔胫骨骨干皮质骨的骨重建方式

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.2013.37.002

中国组织工程研究 ›› 2013, Vol. 17 ›› Issue (37): 6548-6554.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2013.37.002

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弯曲应力作用下兔胫骨骨干皮质骨的骨重建方式

王宇，李成梅，李玉生，张志刚

解放军第208医院，吉林省长春市 130062

收稿日期:2013-06-14 修回日期:2013-07-05 出版日期:2013-09-10 发布日期:2013-09-10
通讯作者: 张志刚，解放军第208医院，吉林省长春市 130062
作者简介:王宇☆，男，1968年生，吉林省四平市人，汉族，2010年吉林大学毕业，博士，副主任医师，主要从事四肢畸形矫正的基础与临床研究。 208wangyu@sina.com
基金资助:
吉林省自然科学基金项目(201015123)*

Bone remodeling of rabbit tibia diaphysis cortical bone under bending force

Wang Yu, Li Cheng-mei, Li Yu-sheng, Zhang Zhi-gang

The 208th Hospital of PLA, Changchun 130062, Jilin Province, China

Received:2013-06-14 Revised:2013-07-05 Online:2013-09-10 Published:2013-09-10
Contact: Zhang Zhi-gang, the 208th Hospital of PLA, Changchun 130062, Jilin Province, China
About author:Wang Yu☆, M.D., Associate chief physician, the 208th Hospital of PLA, Changchun 130062, Jilin Province, China 208wangyu@sina.com
Supported by:
Natural Science Foundation of Jilin Province, No. 201015123*

摘要/Abstract

摘要：

背景：骨所承受的应力变化是骨重建的重要刺激源。目前应力与骨重建关系的研究集中在轴向应力对骨重建的影响，而对弯曲应力环境下的骨重建模式缺乏研究。
目的：观察在长期弯曲应力作用下生长期兔胫骨骨干皮质骨骨重建的方式。
方法：在兔左胫骨近端内侧骨骺线远侧0.5 cm处开一直径2.5 mm骨窗，用冰盐水将兔胫骨及记忆合金片降温，降温后将记忆合金片拉直后经骨窗置入胫骨髓腔。记忆合金置入方向：使其复温后两端抵在外侧骨皮质上，弧形顶点抵向内侧骨皮质，缝合伤口。通过胫骨髓腔内置入的形状记忆合金片，给予兔胫骨骨干内部施加持续弯曲应力，观察胫骨骨干皮质骨在长期弯曲应力环境下骨重建的模式。
结果与结论：在6个月持续弯曲应力作用下，兔胫骨骨干张应力侧骨皮质变薄，压应力侧骨皮质增厚，胫骨未观察到明显弯曲形变，压力侧骨皮质增厚程度与胫骨上的应力分布有关。结构完整的胫骨对弯曲应力表现出一种内在的“抗性”，说明无骨折长骨骨干部分基本上不具备力线矫正潜力。实验结果提示，弯曲应力下兔胫骨骨干皮质骨骨重建模型创伤小，应力可控，不影响骨的生长和代谢，不限制实验动物活动，更符合生理状态，是一个理想的骨重建动物模型。

关键词: 组织构建, 骨组织构建, 骨矫形, 胫骨, 内翻畸形, 记忆合金, 弯曲应力, 动物模型, 省级基金

Abstract:

BACKGROUND: The stress changes of bone are the main simulation sources for bone remodeling. At present, the research on the relationship between stress and bone remodeling focuses on the effect of axial stress on bone remodeling, while the research on bone remodeling under bending force is rare.
OBJECTIVE: To observe the bone remodeling of rabbit tibia diaphysis cortical bone in growth phase under bending force.
METHODS: A bone window with the diameter of 2.5 mm was made 0.5 cm from the medial distal epiphyseal line of rabbit proximal left tibia, and then ice saline was used to cool the tibia and memory alloy film. After cooling, the memory alloy stripe was straightened and implanted into the tibial bone marrow cavity through the bone window. The direction of memory alloy stripe implantation: two ends of the memory alloy stripe arrived to the lateral cortex after rewarming, and the curve apex arrived to the medial cortical bone, followed by the sutured wound. The continuous internal bending force was loaded on the rabbit tibia diaphysis through the shape memory alloy stripe implanted into the tibial bone marrow cavity in order to observe the bone remodeling mode of tibia diaphysis cortical bone under long-term bending force.
RESULTS AND CONCLUSION: After 6 months continuous bending force, the thickness of cortical bone on the tension stress side of tibia diaphysis was decreased, while the thickness on the compressive stress side was increased, and no obvious bending deformation was observed. The thickness of the cortical bone on the compressive stress side was associated with the stress distribution on tibia. The tibia with integrity structure exhibited an inherent “resistance” to the bending stress, this indicating that the bone shaft of the long bone without fracture had no potential of force line correction basically. The results suggested that the bone remodeling model of tibia diaphysis cortical bone had the advantages of less trauma, controlled force, less influence on the growth and metabolism, no limitation on the animal activities and meet the physiological state, which was an ideal model of bone remodeling.

Key words: tibia, diaphyses, stress, mechanical, alloys, models, animal

中图分类号:

R318

王宇，李成梅，李玉生，张志刚. 弯曲应力作用下兔胫骨骨干皮质骨的骨重建方式[J]. 中国组织工程研究, 2013, 17(37): 6548-6554.

Wang Yu, Li Cheng-mei, Li Yu-sheng, Zhang Zhi-gang. Bone remodeling of rabbit tibia diaphysis cortical bone under bending force[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2013, 17(37): 6548-6554.

图/表（结果） 3

2.1 实验动物数量分析 实验纳入日本大耳白兔10只，全部进入结果分析，无脱失。

2.2 兔胫骨骨皮质厚度测定 见表1，2。

2.2.1 实验侧与对照侧胫骨内侧骨皮质厚度比较 实验侧胫骨内侧骨皮质与对照侧相比主要差异表现在：实验侧胫骨内侧骨皮质承受由记忆合金条所产生的非生理性张力，而对照侧不承受非生理性张力。位置Ⅰ实验侧与对照侧胫骨内侧骨皮质厚度差异无显著性意义，位置Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ4个平面骨皮质厚度差异有显著性意义(P < 0.05)，实验侧胫骨内侧骨皮质薄于对照侧胫骨内侧骨皮质。

2.2.2 实验侧与对照侧胫骨外侧骨皮质厚度比较 实验侧胫骨外侧骨皮质与对照侧相比主要差异表现在：实验侧胫骨外侧骨皮质承受由记忆合金条所产生的非生理性压应力，而对照侧不承受非生理性压应力。位置Ⅰ实验侧与对照侧胫骨外侧骨皮质厚度差异无显著性意义，位置Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ4个平面骨皮质厚度差异有显著性意义(P < 0.05)，实验侧胫骨外侧骨皮质厚于对照侧胫骨外侧骨皮质。实验侧胫骨外侧骨皮质增厚以记忆合金片中点处最明显，向两端增厚程度逐渐减低。

2.2.3 实验侧自身胫骨内外侧骨皮质厚度比较 实验侧胫骨外侧骨皮质承受由记忆合金条所产生的非生理性压应力，实验侧胫骨内侧骨皮质承受由记忆合金条所产生的非生理性张力，压应力侧骨皮质增厚，张应力侧骨皮质变薄。位置Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ实验侧胫骨内外侧骨皮质厚度差异均有显著性(P < 0.05)，5个平面胫骨外侧骨皮质均厚于内侧骨皮质，见图3。

2.2.4 对照侧自身胫骨内外侧骨皮质厚度比较 位置Ⅰ、Ⅱ、Ⅴ对照侧胫骨内外侧骨皮质厚度无明显差异。位置Ⅲ、Ⅳ 2个平面内外侧骨皮质厚度差异有显著性意义(P < 0.05)，外侧骨皮质厚。这主要是由于兔胫骨结构的特殊性决定的，该部位恰好为胫腓骨融合处，故外侧骨皮质略厚。

2.2.5 实验侧胫骨5个位置外侧骨皮质厚度比较 位置Ⅰ、Ⅴ外侧骨皮质厚度无明显差异。位置Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ之间以及位置Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ与位置Ⅰ、Ⅴ之间外侧骨皮质厚度差异有显著性意义(P < 0.05)。实验侧外侧骨皮质厚度排序为Ⅲ>Ⅳ>Ⅱ>Ⅰ/Ⅴ。说明实验侧胫骨外侧骨皮质5个平面骨皮质厚度变化并不一致，骨皮质厚度排序间接反映不同平面承受弯曲应力大小不同。

2.2.6 实验侧胫骨5个位置内侧骨皮质厚度比较 位置Ⅰ、Ⅱ之间内侧骨皮质厚度差异有显著性意义(P < 0.05)，位置Ⅰ内侧骨皮质厚。Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ位置之间内侧骨皮质厚度差异无显著性意义。位置Ⅰ、Ⅱ与位置Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ之间内侧骨皮质厚度差异有显著性意义(P < 0.05)。

实验侧内侧骨皮质厚度排序为Ⅰ>Ⅱ>Ⅲ/Ⅳ/Ⅴ。说明实验侧胫骨内侧骨皮质5个平面骨皮质厚度变化不一致，其中Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ位置变薄更显著。

2.3 兔胫骨形变测定 见图5。在置入后6个月的双侧胫骨前后位X射线片上测胫骨近侧1/2轴线与胫骨远侧1/2轴线所夹的锐角，该夹角置入前、置入后无明显变化(P > 0.05)，见表3。

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引言

骨骼是一个器官，也需要新陈代谢，其代谢的核心就是骨重建(bone remodeling)。生理状态下的骨重建是成熟骨组织的一种替换机制，是维持骨正常形态结构及功能的生理过程。骨所承受的应力变化是骨重建的重要刺激源。骨组织可不断地自我调整以适应不断变化的力学环境，使骨组织不断地自我更新以修复已缺损的内部结构。骨重建包括骨形成和骨吸收两种过程，二者可同时进行，也可以以一种过程为主，这主要取决于调控信号的变化。骨重建过程如以骨形成为主，其表现为在皮质骨是新哈弗氏系统的形成，在松质骨表面是新骨小梁的形成。骨重建过程如以骨吸收为主，则表现为皮质骨变薄，严重时可出现皮质骨内穿孔，骨小梁变细、穿孔和断裂。

1892年Wolff^[1-2]提出，骨量和骨结构可以通过重建来使单位面积上的负荷保持一定平衡，所以骨功能变化将伴随骨量和骨面积相应比例的变化(Wolff定律)。有学者扩展了这个理论，提出这一机制发生在承受一般应力负荷的骨中，骨通过改变骨量和骨结构来适应新的应力负荷。此后，相继有学者对应力负荷与骨重建的关系进行研究，Hsieh等^[3]研究了负荷频率与骨量的关系；Burr等^[4]研究了应力对动物骨骼的影响；Saxon等^[5]研究了对负荷持续时间与骨量的关系。目前，应力与骨重建关系的研究集中在轴向应力对骨重建的影响，而对弯曲应力环境下的骨重建模式缺乏研究。然而临床的很多现象与骨骼承受的弯曲应力有关，如骨折出现成角畸形、胫骨内翻、假体置入。因此，对弯曲应力环境下的骨重建模式需要进一步加以研究。

目前大鼠经常作为实验动物用于研究应力对骨重建的影响，一般通过下述方法建立动物模型^[6]：①尾部或背部悬吊^[7-8]。②后肢用石膏或胶带包裹。③脊髓前柱半横切。④膝部切除。⑤跟腱切除。这种模型适合于模拟低应力环境，但不适合研究高应力状态对骨骼骨重建的影响。且这些模型因实验条件与生理状态差别显著或手术创伤较大，不同程度地影响动物的生长和代谢，因此会增大实验误差。而本实验将形状记忆合金置入兔胫骨髓腔内，对胫骨产生持续弯曲应力，观察弯曲应力对兔胫骨骨干骨皮质骨重建的影响，实验证实效果良好。

材料方法

设计：对比观察动物实验。

时间及地点：于2012年6月在解放军第208医院骨科中心实验室完成。

材料：

动物：3月龄日本大耳白兔10只，体质量(1.5± 0.3) kg，胫骨长(9.0±0.2) cm，雌雄各5只，由吉林大学第一医院实验动物中心提供，实验动物机构许可证号：SCXK(吉)2003-0004。实验过程中对动物的处置符合2009年《Ethical issues in animal experimentation》中有关动物伦理学的相关要求。

具有单程记忆效应的形状记忆合金片：由北京记一公司提供，见图1。

截面1 mm×2 mm，长6.3 cm，呈圆弧状，铉长 5.7 cm，曲度半径4 cm，表面抛光处理，相变温度 35.5 ℃。本材料为钛合金，生物相容性良好。环境温度38.0 ℃时，在铉高压缩从3-9 mm过程中，弹性回复力变化范围是4-14 N。在本实验中铉高压缩平均为 7.5 mm，弹性回复力为8 N，见图2。

方法：用速眠新Ⅱ号(0.15 mL/kg静脉注射)麻醉大耳白兔，在左胫骨近端内侧骨骺线远侧0.5 cm处开一直径2.5 mm骨窗，用冰盐水将兔胫骨及记忆合金片降温，降温后将记忆合金片拉直后经骨窗置入胫骨髓腔，记忆合金置入方向：使其复温后两端抵在外侧骨皮质上，弧形顶点抵向内侧骨皮质，从而在胫骨中段外侧骨皮质上产生一定大小持续的压应力，同时在胫骨相应节段内侧骨皮质上产生一定大小持续的牵张应力。右侧采用相同方法置入无弹性形变的相同材质的直金属片作为对照。

置入后观察：所有实验兔术后分笼饲养，笼内自由活动，室温20-22 ℃，人工控制室内照明，保持充足光照。定期检查患肢情况。所有动物饲养6个月。

X射线拍片：置入前及置入后6个月拍双侧胫骨前后位、侧位X射线片，见图3，4。

胫骨形变测定：在置入后6个月的胫骨前后位X射线片上测胫骨近侧1/2轴线与胫骨远侧1/2轴线所夹的锐角，见图5，近段轴线选胫骨关节面中点与胫骨中点处髓腔中心连线，远段轴线选踝关节关节面中点与胫骨中点处髓腔中心连线(胫骨远段轴线向近侧延长，位于近段轴线内侧视为正，位于近段轴线外侧视为负)。③骨皮质厚度测定：在置入后6个月的双侧胫骨正侧位X射线片上，用9个等距平面将胫骨划分为10等份，见图6，测定中间5个平面处胫骨内外侧骨皮质厚度用于分析(中间5个平面处于应力影响范围之内)。

主要观察指标：兔胫骨内外侧骨皮质分区骨皮质厚度、胫骨近段轴线与胫骨远段轴线的夹角。

统计学分析：统计学处理为第一、二作者，应用SPSS 10.0统计软件进行组间差异性比较，用t 检验及单因素方差分析，P < 0.05为差异有显著性意义。

讨论

在生理状态下，骨骼处于特定应力环境中，骨吸收和骨形成之间存在一种动态平衡，骨组织处于一种相对静止状态；当骨所处环境的应力条件发生变化时，动态平衡也随之改变，骨的结构将发生相应变化，通过骨重建，最终使骨结构的变化与新的应力环境相适应。

在临床工作中，经常会遇到由胫骨弓形变所导致的膝内翻畸形(如Blount病)，胫骨这样的弓状畸形往往难以通过单平面截骨矫正。设想在患肢生长过程中通过某种方式给弓状畸形的胫骨施加一个持续弯曲矫正力，是否可改变胫骨的生长方式，使弓状畸形逐步得到矫正呢？基于这样的想法，作者设计了这组实验，观察胫骨在持续弯曲应力作用下的骨重建模式。

实验结果显示在对胫骨施加6个月持续弯曲应力作用下，确实对胫骨骨重建产生了明显影响。在应力影响区胫骨出现压力侧骨皮质增厚，张力侧骨皮质变薄的现象，但兔胫骨骨干并没有产生预期的弯曲变形现象。实验侧胫骨外侧骨皮质承受记忆合金产生的压力，外侧皮质明显增厚，骨皮质增厚以记忆合金片中点处最明显，向两端增厚程度逐渐减轻，这恰与施加于胫骨上的应力大小的分布情况相一致，应力集中处，即记忆合金中点对应处，骨皮质增厚最明显，向两端增厚程度逐渐下降。这充分显示出骨所承受的应力是骨重建的一个重要刺激源，骨重建过程中骨形成的量与所承受的压应力呈正比。这次研究所揭示的弯曲应力下的骨重建模式支持WOLLF定律的表述。另外，这次实验为在兔胫骨髓腔内施加弯曲应力，对实验动物活动无影响，动物可以不受限制地进行接近生理状态下的活动。因此，实验侧胫骨所受的应力刺激为正常生理刺激与非生理性弯曲应力刺激的叠加，持续6个月的内在弯曲应力并没有使胫骨发生弯曲形变，显示出结构完整的胫骨在活体条件下对非生理性弯曲应力表现出一种内在的“抗性”。这种“抗性”可能是生物自身维持骨骼机能的一种生理机制，提示无骨折长骨骨干部分基本上不具备力线矫正潜力。因此，临床上试图在发育停止的骨骼上施加应力来纠正骨骼畸形的做法似乎不可行，仍需考虑沿用传统的截骨矫形的方法解决问题^[9-42]。

临床会经常遇到骨骼受到弯曲应力作用的情况，如骨折出现成角畸形，在骨折临床愈合后骨骼将启动骨重建程序，成角的凹侧骨形成过程明显强于成角的凸侧，这在儿童尤其明显。这一临床现象与本实验发现的“骨皮质压力侧骨形成明显增加”相一致。此外，临床上的膝内翻患者，其中绝大多数是由于胫骨内翻引起。对于胫骨内翻患者，作用在胫骨的轴向应力将产生一个对胫骨骨干的弯曲应力，基于本实验，作者认为在这种状态下，内侧骨皮质承受过度压应力，外侧骨皮质承受过度拉应力，在该病理性应力环境下胫骨将发生骨重建，导致内侧骨皮质增厚，外侧骨皮质变薄，以适应所处力学环境的变化，这很好地解释了胫骨内翻患者胫骨内侧骨皮质增厚的临床现象。

实验也提示由于钢板的应力遮挡效应所导致的钢板下骨质疏松，在取出钢板后骨骼应力环境发生变化，其将经历一个典型的骨重建的过程。本实验研究的是静力性因素对骨重建的影响，在实际条件下，动力性因素对骨重建也存在影响，如临床上发现骨干骨折出现与关节运动平面一致的成角畸形可部分自行矫正，而出现与关节运动平面垂直的成角畸形难以自行矫正，这说明动力性因素在骨重建过程中也是一个不容忽视的因素。因此，本实验所揭示的现象还应继续深入探讨。应力对骨重建的影响是一个复杂的问题，很多问题需要进一步研究。本实验显示弯曲应力下兔胫骨骨干骨皮质骨重建模型具有创伤小，应力可控，不影响骨的生长和代谢，不限制实验动物活动，更符合生理状态的特点，是一个理想的研究应力对骨重建影响的动物模型。实验弥补了弯曲应力对骨重建影响研究方面的不足，并为弯曲应力作用下骨干皮质骨骨重建数学模型的建立提供了实验数据。

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Bone remodeling of rabbit tibia diaphysis cortical bone under bending force

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