规律运动增加内皮祖细胞数量和功能改善衰老血管弹性

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.2013.15.009

中国组织工程研究

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规律运动增加内皮祖细胞数量和功能改善衰老血管弹性

杨震¹，张媛媛_¹，夏文豪¹，罗初凡²，陈龙¹，靳亚飞¹，欧志君¹，廖新学¹，陶军¹

1 中山大学附属第一医院高血压血管病科，广东省广州市 510080
2 中山大学附属第一医院心血管介入病区，广东省广州市 510080

收稿日期:2012-06-21 修回日期:2012-07-12 出版日期:2013-04-09 发布日期:2013-04-09
通讯作者: 陶军，博士，教授，博士生导师，中山大学附属第一医院高血压血管病科，广东省广州市 510080 taojungz@yahoo.com
作者简介:杨震☆，男，1978年生，湖南省衡阳市人，2007年中山大学毕业，博士，主治医师，主要从事心血管内科专业方面的研究。yangzhen107107@yahoo.com.cn
基金资助:
国家自然科学基金资助项目(u0732002，30800215，30770895)；广东省自然科学基金博士启动项目(8451008901000793)；广州市科技计划(2007Z3-E0241)。

Regular exercise improves age-related decline in arterial elasticity by enhancing number and activity of endothelial progenitor cells

Yang Zhen¹, Zhang Yuan-yuan¹, Xia Wen-hao¹, Luo Chu-fan2, Chen Long¹, Jin Ya-fei¹, Ou Zhi-jun¹, Liao Xin-xue¹, Tao Jun¹

1 Department of Hypertension & Vascular Disease, the First Affiliated Hospital, Sun Yat-sen University, Guangzhou 510080, Guangdong Province, China
2 Department of Cardiac Intervention, the First Affiliated Hospital, Sun Yat-sen University, Guangzhou 510080, Guangdong Province, China

Received:2012-06-21 Revised:2012-07-12 Online:2013-04-09 Published:2013-04-09
Contact: Tao Jun, Doctor, Professor, Doctoral supervisor, Department of Hypertension & Vascular Disease, the First Affiliated Hospital, Sun Yat-sen University, Guangzhou 510080, Guangdong Province, China taojungz@yahoo.com
About author:Yang Zhen☆, Doctor, Attending physician, Department of Hypertension & Vascular Disease, the First Affiliated Hospital, Sun Yat-sen University, Guangzhou 510080, Guangdong Province, Chinayangzhen107107@yahoo.com.cn
Supported by:
the National Natural Science Foundation of China, No. u0732002*, 30800215*, 30770895*; the Natural Science Foundation of Guangdong Province, No. 8451008901000793*; the Science and Technology Plan of Guangzhou City, No. 2007Z3-E0241*

摘要/Abstract

摘要：

背景：近来研究发现运动可以增加内皮祖细胞数量和功能，有助于改善内皮功能。但是，运动对是否能通过上调循环内皮祖细胞数量和功能改善衰老血管弹性尚不清楚。
目的：观察规律运动是否通过影响循环内皮祖细胞数量和功能改善衰老所致血管弹性下降。
方法：对10例男性健康青年志愿者和10例健康老年志愿者予以规律运动锻炼3个月，流式细胞仪测定运动前后CD34和KDR双标阳性循环内皮祖细胞水平，乙酰化低密度脂蛋白及凝集素荧光标记方法评估体外培养内皮祖细数量，检测内皮祖细胞的迁移和增殖能力，并测定运动前后脉搏波传导速度的变化。
结果与结论：与健康青年志愿者比较，老年志愿者循环内皮祖细胞数量和功能明显下降，脉搏波传导速度减退。健康志愿者规律运动后循环内皮祖细胞水平较运动前增加，乙酰化低密度脂蛋白及凝集素双阳性内皮祖细胞数量较运动前增加，内皮祖细胞迁移和增殖能力明显增强，脉搏波传导速度下降，老年志愿者变化更为明显。循环内皮祖细胞数量及功能的增加倍数和脉搏波传导速度下降倍数呈明显正相关，多元回归分析显示乙酰化低密度脂蛋白及凝集素双阳性内皮祖细胞及增殖功能的增加倍数是脉搏波传导速度下降倍数的独立预测因素。说明规律运动可通过增加循环内皮祖细胞数量和功能改善衰老所致的血管弹性下降，提示运动调节内皮祖细胞可能是其保护衰老血管损伤的作用机制之一。

关键词: 组织构建, 血管组织构建, 内皮祖细胞, 迁移, 增殖, 动脉弹性, 血管弹性, 衰老, 运动, 脉搏波传导速度, 国家自然科学基金

Abstract:

BACKGROUND: Recent studies have shown that exercise can increase the number and ability of endothelial progenitor cells which is beneficial to the improvement of endothelial function. However, it is still unclear whether exercise can improve age-related decline in arterial elasticity by enhancing number and activity of circulating endothelial progenitor cells.
OBJECTIVE: To investigate whether regular exercise-induced enhanced circulating endothelial progenitor cells improves age-related decline in arterial elasticity in healthy men.
METHODS: Effects of regular exercise on circulating endothelial progenitor cells of 10 older and 10 young healthy men undergoing 3 months regular exercise were observed. Flow cytometry analysis was performed to evaluate the number of CD34 and KDR double-positive labeled circulating endothelial progenitor cells before and after exercise, and acetylated low-density lipoprotein; and lectin fluorescent staining method was used to evaluate the number of cultured endothelial progenitor cells. The migratory and proliferative activities of endothelial progenitor cells were also evaluated. In addition, brachial-ankle pulse wave velocities of older and young sedentary healthy men were measured.
RESULTS AND CONCLUSION: Compared with young healthy men, the older healthy men exhibited decreased number and activity of circulating endothelial progenitor cells and increased brachial-ankle pulse wave velocities. Flow cytometry analysis showed that the circulating endothelial progenitor cells positive for CD34 and KDR in the peripheral blood increased after regular exercise. The acetylated-low-density lipoprotein and lectin fluorescent staining method indicated that the cultured endothelial progenitor cells also increased after exercise. The proliferative and migratory activities of cultured endothelial progenitor cells were significantly higher after exercise. However, the increased number and activity of circulating endothelial progenitor cells and decreased brachial-ankle pulse wave velocities of older sedentary healthy men were higher. There was a closely positive correlation between increased circulating endothelial progenitor cells and decreased brachial-ankle pulse wave velocities. Multivariate analysis identified increased proliferative activity of circulating endothelial progenitor cells as an independent predictor of decreased brachial-ankle pulse wave velocities. Regular exercise-induced enhanced number and activity of circulating endothelial progenitor cells attenuates age-related decline in arterial elasticity, indicating that the modulation of exercise on circulating endothelial progenitor cells may be the mechanism underlying exercise-exhibited protection against age-related vascular injury.

Key words: tissue construction, vascular tissue construction, endothelial progenitor cells, migration, proliferation, arterial elasticity, vascular elasticity, aging, exercise, pulse wave velocities, National Natural Science Foundation of China

中图分类号:

R318

杨震，张媛媛1，夏文豪，罗初凡，陈龙，靳亚飞1，欧志君，廖新学，陶军 . 规律运动增加内皮祖细胞数量和功能改善衰老血管弹性[J]. 中国组织工程研究, doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2013.15.009.

Yang Zhen1, Zhang Yuan-yuan1, Xia Wen-hao, Luo Chu-fan, Chen Long, Jin Ya-fei, Ou Zhi-jun, Liao Xin-xue, Tao Jun. Regular exercise improves age-related decline in arterial elasticity by enhancing number and activity of endothelial progenitor cells[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2013.15.009.

图/表（结果） 2

2.1 参与者数量分析纳入实验所有志愿者均进入结果分析，实验过程无脱落。

2.2 纳入实验对象的基本临床和运动资料分析见表1。

2.3 两组志愿者运动前脉搏波传导速度及内皮祖细胞数量和功能的比较运动前老年志愿者脉搏波传导速度高于青年志愿者(P < 0.05)，而CD34+KDR+细胞明显少于青年志愿者(P < 0.05)。同时，荧光标记方法评估显示老年志愿者的乙酰化低密度脂蛋白+凝集素+也显著少于青年志愿者(P < 0.05)。体外功能检测显示与青年志愿者相比，老年志愿者的循环内皮祖细胞的迁移能力明显低于青年志愿者(P < 0.05)，见表2。

2.4 两组志愿者运动前后脉搏波传导速度的变化两组志愿者规律运动后脉搏波传导速度较运动前均显著下降(P < 0.05和P < 0.05)，但老年志愿者下降程度(5.1%)较青年志愿者下降(2.6%)更为明显(P < 0.05)，见表2。上述结果表明规律运动能改善健康成人脉搏波传导速度，但老年志愿者脉搏波传导速度改善程度更为明显。 2.5 两组志愿者运动前后循环内皮祖细胞数量和功能的变化流式细胞仪显示两组志愿者规律运动后CD34和KDR双阳性的循环内皮祖细胞水平较运动前增加 (P < 0.05和P < 0.05)，荧光标记方法显示两组志愿者规律运动后乙酰化低密度脂蛋白及凝集素双染色的内皮祖细胞数量较运动前增加(P < 0.05和P < 0.05)，但老年志愿者循环内皮祖细胞数量增加(83%和60%)较青年志愿者增加(22%和35%)更为明显(P < 0.05)，见表2。体外功能检测显示两组志愿者规律运动后循环内皮祖细胞迁移和增殖能力较运动前增加(P < 0.05和P < 0.05)，但老年志愿者循环内皮祖细胞迁移和增殖能力增加(114%和60%)较青年志愿者增加(31%和17%)更为明显(P < 0.05)，见表2。上述结果表明规律运动能明显增加健康成人循环内皮祖细胞的数量和功能，但老年志愿者循环内皮祖细胞数量和功能的改善更为明显。 2.6 规律运动改善脉搏波传导速度和上调循环内皮祖细胞数量或功能的相关分析为进一步探讨规律运动改善脉搏波传导速度水平与上调循环内皮祖细胞数量或功能的可能联系，对规律运动前后两组志愿者脉搏波传导速度水平下降与循环内皮祖细胞数量或功能增加倍数进行了相关分析。结果显示，两组志愿者规律运动前后脉搏波传导速度水平下降和循环内皮祖细胞数量增加倍数呈明显相关，见图1。同时，两组志愿者规律运动前后脉搏波传导速度水平下降和循环内皮祖细胞迁移或增殖能力增加倍数亦呈明显相关，见图2。上述结果提示，规律运动改善脉搏波传导速度水平与其上调健康成人循环内皮祖细胞数量和功能有关。 2.7 规律运动改善脉搏波传导速度的独立预测因素为进一步分析规律运动改善脉搏波传导速度可能的独立预测因素，采用多元回归分析多种临床因素(包括体质量指数，收缩压，舒张压，低密度脂蛋白胆固醇，血清总胆固醇，高密度脂蛋白胆固醇，三酰甘油，空腹血糖和超敏C-反应蛋白等)和循环内皮祖细胞数量或功能变化对脉搏波传导速度变化的影响。结果显示，乙酰化低密度脂蛋白及凝集素双染色内皮祖细胞和内皮祖细胞增殖能力是运动改善脉搏波传导速度的独立预测因素，见表3。

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引言

材料方法

设计：对照观察。
时间及地点：实验于2009年2至8月在中山大学组织干细胞实验室完成。
对象：招募了10例男性健康青年志愿者和10例健康老年志愿者，所有志愿者通过询问病史、详细的体格检查和实验室检查，排除既往慢性疾病史、心血管疾病和近期服药史者，志愿者对实验均知情同意，实验符合医学伦理学标准。
运动增加内皮祖细胞数量、改善衰老所致血管弹性下降实验的主要试剂：
Main reagents:

方法：
运动方案：对志愿者予以改良的Bruce平板运动方案：青年志愿者5.5 METS，老年志愿者4.0 METS，相当于AHA运动检查和锻炼指南中等运动强度[8]，予以规律运动锻炼3个月，每周运动3次，每次运动30 min。在运动前后于立位抽取静脉血以作检测。
流式细胞仪测定循环内皮祖细胞水平：取200 µL外周血与FLK-1流式细胞荧光抗体一抗孵育20 min，再加入FLK-1二抗孵育20 min，之后加入CD34 流式细胞荧光抗体孵育20 min。最后将红细胞溶解，剩余细胞用20 g/L多聚甲醛固定，以流式细胞仪进行检测，CD34和KDR双阳性细胞为循环内皮祖细胞[3, 6]。
荧光标记方法评估培养内皮祖细胞数量：取运动前后外周血约20 mL置于肝素管中，并以PBS稀释。加入Ficoll-Pague分离液后离心，小心提取血清和Ficoll分离液交界处的单个核细胞层，置于以纤维连接蛋白预衬的EGM-2培养基中。将上述含有外周血单个核细胞的培养基置于含有体积分数5%CO2、37 ℃孵箱中培养，在倒置荧光显微镜下动态观察细胞形态学变化。细胞培养2周后取一部分贴壁细胞在一定浓度乙酰化低密度脂蛋白溶液中孵育1 h，之后20 g/L多聚甲醛固定，以一定浓度凝集素抗体溶液孵育1 h，并置于荧光显微镜下观察拍片，红色和绿色双染色细胞为内皮祖细胞[3,6,9-12]。
内皮祖细胞迁移能力检测：用0.25%胰酶消化贴壁细胞，悬浮于DMEM培养液中。将含50 µg/L 血管内皮生长因子的DMEM培养液加入改良Boyden小室的下室，2×104内皮祖细胞迁移能力检测：用0.25%胰酶消化贴壁细胞，悬浮于DMEM培养液中。将含50 µg/L悬浮在500 μL DMEM培养液注入上室，培养24 h后，轻轻刮去滤膜上面的未迁移细胞，用甲醇固定，Giemsa溶液染色，计数迁移的细胞[3, 6]。
内皮祖细胞增殖能力检测：内皮祖细胞培养7 d 后，如上述用0.25%胰酶消化贴壁细胞，悬浮于DMEM培养液中。将相同数量的内皮祖细胞接种到包被有人纤维连接蛋白96孔培养板，每孔加10 μL MTT (5 g/L)，培养4 h 后，弃去上清液，再加入二甲基亚砜(150 μL/孔)充分振荡10 min后，在酶标仪下于波长490 nm处测A值[3, 6]。
动脉弹性测定：控制环境温度于23 ℃，让受试者卧位充分休息，检测前12 h时禁止摄入乙醇和咖啡，以及禁烟。采用美国Colin公司生产的VP-2000 型动脉弹性仪测定脉搏波传导速度[3-4]。
主要观察指标：观察规律运动是否通过影响循环内皮祖细胞数量和功能改善衰老所致血管弹性下降。
统计学分析：规律运动前后计量资料的比较采用配对t 检验分析，多组间比较采用单因素方差分析，循环内皮祖细胞数量及功能增加倍数和脉搏波传导速度下降倍数之间关系采用Pearson相关分析。为评估内皮祖细胞数量和功能变化对动脉弹性变化的独立预测价值，采用多元回归分析多种临床因素变化对脉搏波传导速度变化的影响。分析统计软件为SPSS 11.0，P < 0.05为差异有显著性意义，图表结果以

表示。

讨论

本文的研究结果表明，规律运动明显改善衰老所致血管弹性下降，并且这种作用与其增加循环内皮祖细胞数量和迁移及增殖能力有关。所以，规律运动上调循环内皮祖细胞数量和功能，可能是其保护衰老血管功能的作用机制之一。

衰老是重要的心血管病危险因素，常伴有血管结构和功能的病变，其中动脉弹性下降是其血管损伤的重要表现[13]。在既往的研究中，作者探讨了生理性衰老血管功能的变化与循环内皮祖细胞关系，结果发现生理性衰老引起的血管功能障碍与循环内皮祖细胞数量减少密切相关[2, 4]。本研究结果亦表明，与青年志愿者相比，老年志愿者循环内皮祖细胞数量和功能明显下降，动脉弹性减退。这些结果提示循环内皮祖细胞数量减少导致的内源性血管修复能力下降是生理性衰老血管损伤的发病机制之一。

运动是维持心血管稳态和保护心血管健康的重要方法，其作用与改善内皮功能有关[14-19]。有研究发现运动可以增加心血管疾病患者的内皮祖细胞数量[9-11, 20]。而内皮祖细胞的数量和功能与内皮功能密切相关，通过增加内皮祖细胞的数量和功能可以有效改善内皮功能。因此，运动对内皮祖细胞的调节可能是其改善内皮功能的作用机制之一。文章发现，健康志愿者运动后循环内皮祖细胞水平和培养的外周血内皮祖细胞数量均明显增加，迁移和增殖能力显著增强，其中老年志愿者变化更为明显，这表明运动能改善年龄依赖的循环内皮祖细胞数量和功能下降，是提升衰老内源性血管修复能力的重要手段。

为进一步探讨规律运动能否通过增加循环内皮祖细胞数量和功能改善衰老所致血管弹性下降，对运动前后健康志愿者循环内皮祖细胞数量及功能的增加倍数与脉搏波传导速度下降倍数进行了相关分析。结果显示，健康志愿者运动后脉搏波传导速度下降倍数不但与循环内皮祖细胞数量增加倍数呈明显相关，而且与循环内皮祖细胞迁移或增殖能力增加倍数亦呈明显相关，表明规律运动改善健康志愿者动脉弹性与上调循环内皮祖细胞数量和功能有关。同时，多元回归分析显示乙酰化低密度脂蛋白及凝集素双阳性内皮祖细胞及增殖功能的增加倍数是脉搏波传导速度下降倍数的独立预测因素，进一步提示上调循环内皮祖细胞数量和功能是运动改善衰老动脉弹性的机制之一。因此，基于本试验及之前的研究报道，实验提出规律运动增加循环内皮祖细胞数量和功能并提升内源性血管损伤修复能力，是其抗衰老血管损伤的重要作用机制。

总之，实验发现规律运动可以通过增加循环内皮祖细胞水平和功能，改善衰老所致的血管弹性下降。因此，运动对循环内皮祖细胞的调节作用是其保护衰老血管功能的重要机制之一。

规律运动增加内皮祖细胞数量和功能改善衰老血管弹性

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