人胎盘间充质干细胞凝胶促进SD大鼠放射性皮肤损伤的愈合

doi:10.12307/2021.007

中国组织工程研究 ›› 2021, Vol. 25 ›› Issue (25): 3976-3980.doi: 10.12307/2021.007

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人胎盘间充质干细胞凝胶促进SD大鼠放射性皮肤损伤的愈合

徐晓明1，陈艳1，宋倩1，袁露1，顾加明1，张丽娟2，耿洁3，董坚1

1昆明医科大学第三附属医院/云南省肿瘤医院肿瘤研究所/云南省细胞治疗及质量控制体系工程研究中心，云南省昆明市 650118；2昆明医科大学第三附属医院/云南省肿瘤医院病理科，云南省昆明市 650118；3北京汉氏联合生物技术股份有限公司，北京市 100176

收稿日期:2020-07-07 修回日期:2020-07-13 接受日期:2020-08-27 出版日期:2021-09-08 发布日期:2021-03-24
通讯作者: 董坚，教授，博士生导师，昆明医科大学第三附属医院/云南省肿瘤医院肿瘤研究所/云南省细胞治疗及质量控制体系工程研究中心，云南省昆明市 650118
作者简介:徐晓明，1986年生，云南省昆明市人，汉族，硕士，医师，主要从事干细胞的基础与临床研究。
基金资助:
云南省细胞治疗技术转化医学重点实验室资助(2015DG034)，项目负责人：董坚

Human placenta derived mesenchymal stem cell gel promotes the healing of radiation skin damage in SD rats

Xu Xiaoming1, Chen Yan1, Song Qian1, Yuan Lu1, Gu Jiaming1, Zhang Lijuan2, Geng Jie3, Dong Jian1

Received:2020-07-07 Revised:2020-07-13 Accepted:2020-08-27 Online:2021-09-08 Published:2021-03-24
Contact: Dong Jian, Professor, Doctoral supervisor, Yunnan Tumor Research Institute, The Third Affiliated Hospital of Kunming Medical University/Yunnan Provincial Tumor Hospital/Yunnan Cellular Therapy and Quality Control System Engineering Research Center, Kunming 650118, Yunnan Province, China
About author:Xu Xiaoming, Master, Physician, Yunnan Tumor Research Institute, The Third Affiliated Hospital of Kunming Medical University/Yunnan Provincial Tumor Hospital/Yunnan Cellular Therapy and Quality Control System Engineering Research Center, Kunming 650118, Yunnan Province, China
Supported by:
the Yunnan Key Laboratory of Cell Therapy Technology Translational Medicine, No. 2015DG034 (to DJ)

摘要/Abstract

摘要：

文题释义：
放射性皮肤损伤：放射性皮肤损伤病变通常累及表皮和真皮层，较为严重者可累及皮下组织，其病理表现为：表皮层出现细胞内及细胞间质水肿，基底细胞核固缩、液化甚至变性，细胞有丝分裂现象几乎停滞；真皮层可见明显的细胞水肿和大量炎性细胞集聚，血管扩张，出现微小出血。慢性放射性皮肤损伤病理变化主要表现为表皮层萎缩变薄，严重者表皮突消失；真皮层细胞纤维化，出现形状各异、多核的成纤维细胞。
胎盘间充质干细胞：是一组源于基质的异质细胞群，可以从胎盘组织获取。间充质干细胞发挥治疗作用的机制主要有以下几个方面：①定向归巢到损伤组织；②定向分化为表皮、真皮、血管和皮肤附件等损伤组织的细胞类型，促进皮肤再生、血管新生，从而促进伤口愈合；③旁分泌表皮生长因子、成纤维细胞生长因子、白细胞介素10等生物活性分子，调控免疫反应和炎症反应，促进血管生成和损伤组织修复；④不具免疫原性，不会引发机体排斥反应。
背景：放射性皮肤损伤一直是困扰肿瘤临床放射治疗的难题。大量实验研究显示，人胎盘间充质干细胞具有表皮细胞分化潜能，可促进受损皮肤的愈合。
目的：评价局部外用人胎盘间充质干细胞凝胶对大鼠放射性皮肤损伤愈合的影响。
方法：取23只SD大鼠，随机分为阴性对照组、空白凝胶组、间充质干细胞凝胶组，其中阴性对照组3只，其余每组10只。各组接受臀背部皮肤照射(采用6 meV电子线，总剂量50 Gy，照射野3 cm×3 cm，单次剂量率500 cGy/min)，照射后第23天开始，间充质干细胞治疗组创面均匀涂抹人胎盘间充质干细胞凝胶，空白凝胶对照组创面均匀涂抹空白凝胶，1次/d，连用6次，阴性对照组不进行任何治疗。从第1次用开始每4 d观察1次创面愈合情况，治疗第28天取材，观察人胎盘间充质干细胞凝胶对炎性细胞、创面微血管密度和创面胶原纤维的影响。
结果与结论：①阴性对照组照射区皮肤红肿、溃烂；空白凝胶组照射区皮肤僵硬皱缩，观察期内创面均未愈合；间充质干细胞凝胶组照射区长出新生上皮组织，观察期内创面愈合完全；②与阴性对照组和空白凝胶组比较，在治疗后第16，20，24，28天间充质干细胞凝胶组创面愈合速度明显加快(P < 0.05)，创面面积明显缩小(P < 0.05)，炎性细胞计数明显减少(P < 0.05)，微血管计数CD31细胞阳性率明显增多(P < 0.05)，胶原纤维排列较整齐；③结果表明，局部外用人胎盘间充质干细胞凝胶可促进大鼠放射性皮肤损伤愈合。

https://orcid.org/0000-0003-3869-1217(徐晓明)

中国组织工程研究杂志出版内容重点：干细胞；骨髓干细胞；造血干细胞；脂肪干细胞；肿瘤干细胞；胚胎干细胞；脐带脐血干细胞；干细胞诱导；干细胞分化；组织工程

关键词: 干细胞, 人胎盘间充质干细胞凝胶, 放射性皮肤损伤, 血管化, 愈合, 炎症, 胶原纤维, 大鼠

Abstract: BACKGROUND: Radiation skin injury has always been a difficult problem in clinical radiotherapy of tumors. A large number of experimental studies have shown that human placenta derived mesenchymal stem cells have the potential for epidermal cell differentiation and can promote the healing of wounded skin.
OBJECTIVE: To evaluate the effect of local application of human placenta derived mesenchymal stem cell gel on the healing of radiation skin damage in rats.
METHODS: Twenty-three Sprague-Dawley rats were randomly divided into three groups: negative control group (n=3), blank gel group (n=10) and mesenchymal stem cell gel group (n=10). Each group received skin irradiation of buttock and back (6 meV electron wire, total dose of 50 Gy, irradiation field of 3 cm×3 cm, single dose rate of 500 cGy/min). At 23 days after irradiation, the wounds of the mesenchymal stem cell gel group were smeared with human placenta derived mesenchymal stem cell gel. The blank gel control group was smeared with blank gel evenly, once a day, for six times. The negative control group was not given any treatment. The wound healing was observed once every four days. After 28 days of treatment, the effects of human placenta derived mesenchymal stem cell gel on inflammatory cells, wound microvessel density and wound collagen fibers were observed.
RESULTS AND CONCLUSION: (1) The skin in the negative control group was swollen and ulcerated; the skin in the blank gel group was stiff and shrunken; and the wounds did not heal during the observation. The mesenchymal stem cell gel group developed new epithelial tissue in the irradiation area, and the wound healing was complete during the observation. (2) Compared with negative control and blank gel groups, at 16, 20, 24, and 28 days after treatment, the wound healing speed of the mesenchymal stem cell gel group was significantly faster (P < 0.05), and wound area was significantly reduced (P < 0.05); the count of inflammatory cells was lower (P < 0.05); count of CD31 cells in microvessel was significantly higher (P < 0.05); collagen fibers were arranged orderly. (3) The results indicate that local application of human placenta derived mesenchymal stem cell gel can promote the healing of radiation skin damage in SD rat.

Key words: stem cells, human placenta derived mesenchymal stem cells, radiation skin damage, vascularization, healing, inflammation, collagen fiber, rat

中图分类号:

徐晓明, 陈艳, 宋倩, 袁露, 顾加明, 张丽娟, 耿洁, 董坚. 人胎盘间充质干细胞凝胶促进SD大鼠放射性皮肤损伤的愈合[J]. 中国组织工程研究, 2021, 25(25): 3976-3980.

Xu Xiaoming, Chen Yan, Song Qian, Yuan Lu, Gu Jiaming, Zhang Lijuan, Geng Jie, Dong Jian. Human placenta derived mesenchymal stem cell gel promotes the healing of radiation skin damage in SD rats[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2021, 25(25): 3976-3980.

图/表（结果） 6

2.1 创面愈合情况及创面评分、创面面积
2.1.1 大体观察空白凝胶组在照射后第2天有2只死亡，间充质干细胞凝胶组在照射后第1天有1只死亡、第2天有1只死亡，其余大鼠均存活。照射后10-14 d开始出现大体可见的放射性皮炎——红肿、脱毛、干性脱皮，照射后第23天照射区出现明显红肿、渗出、融合性湿性皮炎并伴有少量出血，造模完成后给予治疗。
阴性对照组：从照射后第23天出现明显的放射性皮炎表现到实验观察结束，照射区域皮肤红肿、溃烂，僵硬皱缩，观察期内创面未愈合。见图1。
空白凝胶组：用空白凝胶后第7天皮肤蜡黄色，皮肤弹性差；第14天蜡黄色皮肤范围较前增大，皮肤僵硬皱缩，溃破，并出现右侧后肢肿胀；第21天皮肤明显红肿、渗出、有血丝，皮肤溃破明显并伴有坏死组织；第28天皮肤上有大小2.8 cm×3.2 cm结痂组织未脱落，结痂周围伴有明显坏死组织，红肿、渗出情况稍微减轻；观察期内创面未愈合。见图1。
间充质干细胞凝胶组：用胎盘间充质干细胞凝胶后第7天肉芽组织新鲜，局部皮肤呈蜡黄色，皮肤弹性尚可；第14天长出粉红色新生上皮组织，并可见少量黄色结痂组织；第21天新生上皮组织范围较前增大，并长出少量稀疏毛发，有痂皮脱落现象；第28天照射区被新生粉红色上皮组织覆盖，皮肤光滑，少量结痂未脱落，并长出毛发；观察期间内创面愈合。见图1。

2.1.2 创面评分通过大体观察进行创面评分，经统学分析，与阴性对照组和空白凝胶组比较，间充质干细胞凝胶组治疗后第16，20，24，28天的创面评分明显降低，差异有显著性意义(P < 0.05)；阴性对照组与空白凝胶组比较差异无显著性意义(P > 0.05)，见表1。

2.1.3 创面面积经统计学分析，与阴性对照组和空白凝胶组比较，间充质干细胞凝胶组治疗后第16，20，24，28天的创面面积明显降低，差异有显著性意义(P < 0.05)；阴性对照组与空白凝胶组比较差异无显著性意义(P > 0.05)，见表2。

2.2 创面炎性反应见图2。阴性对照组可见炎性细胞浸润多；空白凝胶组存在明显的炎性细胞浸润；间充质干细胞凝胶组可见较少炎性细胞浸润。阴性对照组、空白凝胶组、间充质干细胞凝胶组炎性细胞数量分别为(45.0±6.4)，(48.0±7.3)，(26.0±3.8)/视野，间充质干细胞凝胶组炎性细胞数量明显少于其余两组(P < 0.05)，阴性对照组与空白凝胶组比较差异无显著性意义(P > 0.05)。

2.3 创面微血管密度见图3。阴性对照组、空白凝胶组、间充质干细胞凝胶组微血管计数CD31细胞阳性率分别为(6.8±1.8)，(5.0±1.3)，(23.7±2.6)/视野。间充质干细胞凝胶组微血管密度CD31阳性表达率最高，与其余两组比较差异有显著性意义(P < 0.05)，阴性对照组和空白凝胶组比较差异无显著性意义(P > 0.05)。

2.4 创面组织胶原排列及形态见图4。间充质干细胞凝胶组创面胶原纤维排列较其他两组整齐，创面组织胶原纤维较粗，排列致密；空白凝胶组胶原纤维断裂明显，结构松散；阴性对照组胶原纤维排列疏松，断裂明显。

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引言

材料方法

1.1 设计随机对照动物实验。
1.2 时间及地点实验于2020年1至5月在云南省肿瘤医院肿瘤研究所完成。
1.3 材料
1.3.1 实验动物 3月龄健康清洁级雌性SD大鼠23只，体质量180-210 g，由昆明医科大学动物实验部提供，实验过程中对大鼠处置符合昆明医科大学实验动物伦理委员会要求。
1.3.2 实验应用材料人胎盘间充质干细胞凝胶和空白凝胶由韩忠朝院士团队研发，北京汉氏联合生物技术股份有限公司提供并申请发明专利(专利号CN106538512B)，主要包含人胎盘间充质干细胞、海藻酸钠、透明质酸钠、壳聚糖、羟乙基淀粉、二甲基亚砜、复方电解质溶液等成分，外包装为PVC盒，内包装为无针预灌封注射器，每支1.2 g，含有1×106个细胞，于-80 ℃冰箱中保存，使用前置于37-40 ℃热水中迅速融化后局部外用，推荐剂量：不超过15 cm2的创面使用1支，1次/d，连用6次。
1.4 实验方法
1.4.1 实验动物分组干预取23只SD大鼠，随机分为阴性对照组、空白凝胶组、间充质干细胞凝胶组，其中阴性对照组3只，其余每组10只。照射前所有动物使用电推刀局部去毛，照射时采用3%戊巴比妥钠腹腔注射麻醉，各组接受臀背部皮肤照射(采用6 meV电子线，总剂量50 Gy，照射野3 cm×3 cm，单次剂量率500 cGy/min[5])，非照射部位以铅板屏蔽。当照射部位出现明显红肿、渗出、融合性湿性皮炎后(照射后第23天左右)即刻给予以下干预。阴性对照组：不进行任何治疗；空白凝胶对照组：创面均匀涂抹空白凝胶，按照每个创面15 cm2使用1支计算用量，1次/d，连用6次；间充质干细胞治疗组：创面均匀涂抹人胎盘间充质干细胞凝胶，用法、用量同空白凝胶组。
1.4.2 创面愈合情况及创面评分、创面面积 ①皮肤创面大体观察及评分：从第1次用开始每4 d记录1次各组大鼠皮肤创面的愈合情况并且拍照观察，共28 d，根据创面愈合情况进行评分[6-8]。评分标准：0分，正常；1分，干性脱皮；2分，湿性脱皮/中度水肿；3分，溃疡、出血、坏死。②治疗后每4 d测量1次各组大鼠皮肤创面面积：用消毒后的透明敷贴贴在创面上，在创面上划线，采用图形分析仪处理图形面积。
1.4.3 创面组织病理形态观察治疗第28天，切取创面新生肉芽和皮肤组织，放入含体积分数为10%甲醛固定液的离心管中，由病理科进行苏木精-伊红染色处理后显微镜下观察。
1.4.4 创面胶原纤维观察治疗第28天，创面组织投入含体积分数为4%甲醛固定液的离心管中，由病理科进行Masson染色后光镜观察创面组织胶原排列及形态。
1.4.5 创面微血管密度观察苏木精-伊红染色切片予以CD31抗体染色，随机取10个不重叠的视野在200倍镜下观察，进行创面微血管计数，统计其均值。
1.5 主要观察指标大鼠皮损创面愈合情况、创面面积和镜下炎性反应、微血管密度、组织胶原排列及形态之间的差异。
1.6 统计学分析采用 Graphpad Prism 6.0统计软件处理，数据以x±s表示，组间比较采用单因素方差分析，P < 0.05为差异有显著性意义。

讨论

放射性皮肤损伤是一种既类似于创伤、烧伤等，又有着各自特点的创面损伤。目前治疗放射性皮肤损伤的手段主要有药物治疗和手术治疗，使用药物治疗放射性皮肤损伤时间长、见效慢，严重影响患者生活质量以及肿瘤治疗效果；采用手术治疗后往往在原辐照部位再次破溃[4，9]，寻找治疗放射性皮损的新方法成为临床工作中面临的突出问题。放射性损伤不愈合的机制是创面微血管数量减少和纤维化的增
加[10]。对于放射性皮损创面及早形成充足的毛细血管网络是溃疡创面高质量愈合的决定因素之一。前期研究发现局部应用干细胞凝胶能促进创面新生血管形成，明显加速创面愈合，缩短病程，获得了良好的治疗效果[11]，提示在放射性皮损溃疡创面局部应用间充质干细胞凝胶的可行性。
研究报道显示人胎盘间充质干细胞主要定向分化为内皮细胞，这可能使人胎盘间充质干细胞成为缺血性疾病细胞治疗的理想细胞来源[12]，在动物模型和临床前研究中证实了胎盘间充质干细胞有益于血管生成 [13]，已被证实可以通过促血管生成来治疗外周动脉疾病[13-15]。
人胎盘间充质干细胞具有自我更新、组织修复、免疫调节能力，可以向中胚层谱系分化，例如分化为脂肪细胞、骨细胞、软骨细胞等，此外还能够向其他胚层谱系细胞分化，例如向表皮细胞、血管内皮细胞分化；而且细胞在体外易于扩增，扩增后分化能力、增殖能力保持稳定，适合大规模制备[16-17]。虽然目前的临床研究结果显示在深度烧伤患者创面涂布自体间充质干细胞悬液，能够促进皮肤再生和血管新
生[18]，但单纯的细胞悬液很难附着在创口表面持续发生作用，并且细胞悬液中活细胞数量随着用药时间的延长而降低，不能保证足够的活细胞发挥治疗作用。韩忠朝院士团队将人胎盘间充质干细胞与凝胶混合制备出间充质干细胞凝胶，可以有效避免细胞悬液易流动、发挥药效时间短等问题，最大限度保持凝胶制剂中的干细胞活力，使治疗效果达到最佳水平。
人胎盘间充质干细胞在体内及体外均具有低免疫原性及免疫抑制效应，也提供了其能在局部外用的理论依据[19]。人胎盘间充质干细胞凝胶治疗兔伤口愈合的实验显示，在创面使用凝胶后第6天开始显效，伤口愈合速度明显快于空白对照组，提示干细胞凝胶能促进兔皮肤伤口愈合，缩短病
程[20]，说明局部应用人胎盘间充质干细胞凝胶的有效性。
该研究选择人胎盘间充质干细胞凝胶治疗放射性皮肤损伤，安全性高，使用方便，避免交叉污染，无需进行二期手术，适合临床推广。通过比较各组皮损创面愈合速度和质量、创面炎性细胞浸润、创面微血管密度、创面胶原纤维排列及形态，评价人胎盘间充质干细胞凝胶对放射性皮肤损伤创面愈合的影响，为难愈合放射性皮损创面提供一种新的治疗策略。
人胎盘间充质干细胞对缺血性疾病的治疗作用包括直接分化为内皮细胞或通过旁分泌作用促进血管生成[13]，人胎盘间充质干细胞分泌促血管细胞因子可刺激血管内皮细胞向损伤部位迁移、增殖及重构血管[21]。有体内实验证实人胎盘间充质干细胞归巢至肢体缺血损伤部位，缺血环境触发胎盘间充质干细胞向血管细胞分化，参与血管生成和治疗性血管化，改善缺血，恢复血流灌注，修复肢体缺血引起的损伤[19]。人胎盘间充质干细胞具有表皮细胞分化潜能，可促进受创皮肤的愈合，目前局部外用人胎盘间充质干细胞凝胶已在临床工作中开展，并在深度皮肤烧伤、糖尿病足溃疡、皮肤伤口不愈合等治疗中显示了良好的治疗效果[22]。
该研究结果显示，间充质干细胞凝胶组创面愈合速度快、炎性细胞少、微血管计数CD31细胞阳性率高、胶原纤维排列有序，而单纯空白凝胶无间充质干细胞，不能直接分化为血管内皮细胞和分泌促血管生成细胞因子，因而治疗效果差。该结果提示胎盘间充质干细胞凝胶有促进血管新生及创面修复作用，空白凝胶不能促进照射区皮肤创面愈合。
局部外用人胎盘间充质干细胞凝胶是治疗放射性皮肤损伤的有效手段，同时避免伦理学相关问题，安全高效，可以在临床上推广应用。
中国组织工程研究杂志出版内容重点：干细胞；骨髓干细胞；造血干细胞；脂肪干细胞；肿瘤干细胞；胚胎干细胞；脐带脐血干细胞；干细胞诱导；干细胞分化；组织工程

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Human placenta derived mesenchymal stem cell gel promotes the healing of radiation skin damage in SD rats

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