不同光照能量LED红光照射牙周膜干细胞与根尖乳头干细胞的增殖

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.1744

中国组织工程研究 ›› 2019, Vol. 23 ›› Issue (21): 3289-3293.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.1744

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不同光照能量LED红光照射牙周膜干细胞与根尖乳头干细胞的增殖

吴艳，杨瑶瑶，王瑶

西南医科大学附属口腔医院口腔预防保健科，四川省泸州市 646000

修回日期:2019-02-15 出版日期:2019-07-28 发布日期:2019-07-28
通讯作者: 王瑶，博士，副教授，西南医科大学附属口腔医院口腔预防保健科，四川省泸州市 646000
作者简介:吴艳，女，1991年生，四川省犍为县人，汉族，西南医科大学在读硕士，主要从事牙体牙髓病学研究。
基金资助:
四川省卫计委项目基金(17PJ541)，项目负责人：王瑶；泸州市人民政府-西南医科大学科技战略合作项目(2017LZXNYD-T03)，项目负责人：王瑶

Effects of red light-emitting diodes with different light energies on proliferation of human periodontal ligament stem cells and apical papillary stem cells

Wu Yan, Yang Yaoyao, Wang Yao

Department of Oral Prevention and Health Care, School/Hospital of Stomatology, Southwest Medical University, Luzhou 646000, Sichuan Province, China

Revised:2019-02-15 Online:2019-07-28 Published:2019-07-28
Contact: Wang Yao, PhD, Associate professor, Department of Oral Prevention and Health Care, School/Hospital of Stomatology, Southwest Medical University, Luzhou 646000, Sichuan Province, China
About author:Wu Yan, Master candidate, Department of Oral Prevention and Health Care, School/Hospital of Stomatology, Southwest Medical University, Luzhou 646000, Sichuan Province, China
Supported by:
the Project of Health and Family Planning Commission of Sichuan Province, No. 17PJ541 (to WY); Luzhou Municipal Government- Southwest Medical University Disciplinary Strategic Cooperation Project, No. 2017LZXNYD-T03 (to WY)

摘要/Abstract

摘要：

文章快速阅读：

文题释义：
LED红光：是由发光二极管发出的光，波长为600-700 nm，属于不相干单色光源。LED光是一种寿命长、转化效能高的光，具有不良反应小、节省费用等优点，能影响细胞的生长及分化、增加细胞因子的分泌。此外LED光还具有治疗部分临床疾病的作用，如促进伤口愈合。
细胞增殖：是细胞生命活动的重要特征之一，机体创伤愈合、组织再生、病理组织修复都依赖细胞的增殖。细胞增殖的检测方法主要包括³H-TdR、MTT、CCK-8、WST-1等。实验采用MTT检测LED红光对两种干细胞增殖的影响。这种检测方法较为简便、灵敏，方法较为可靠。

摘要
背景：光生物调节是一种新型治疗方案，LED红光能否影响牙源干细胞增殖，是探索颌面部再生治疗新方案的关键。
目的：比较不同光照能量LED红光对人牙周膜干细胞与人根尖乳头干细胞增殖的影响。
方法：分离培养、流式鉴定获取人牙周膜干细胞和人根尖乳头干细胞。MTT法检测不同光照能量0，1，3，5 J/cm²对两种牙源性干细胞增殖的影响。

结果与结论：①非光照下根尖乳头干细胞增殖速度较牙周膜干细胞更快，1，3，5 J/cm²LED红光均能促进两种牙源性干细胞增殖；②LED红光能促进牙周膜干细胞缓慢增殖期和对数生长期(1-7 d)增殖，其中5 J/cm²对早期影响最明显，后期1 J/cm²增殖作用最强；③LED红光对根尖乳头干细胞对数生长后期(5-7 d)影响较明显，3 J/cm² LED红光的增殖作用于第7天达到峰值；④根据人牙周膜干细胞和人根尖乳头干细胞对LED红光的时效依赖及量效依赖性，选定特定的光照能量及时间，可快速有效地促进细胞增殖。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：干细胞；骨髓干细胞；造血干细胞；脂肪干细胞；肿瘤干细胞；胚胎干细胞；脐带脐血干细胞；干细胞诱导；干细胞分化；组织工程
ORCID: 0000-0001-8400-1665(王瑶)

关键词: 根尖乳头干细胞, 牙周膜干细胞, 牙源性干细胞, LED红光, 细胞增殖, 光照能量, 光生物调节

Abstract:

BACKGROUND: Photobiomodulation is a new treatment option. Whether red light-emitting diodes can affect the proliferation and regeneration of dental stem cells is the key to exploring new treatments for maxillofacial regeneration.
OBJECTIVE: To compare the effects of red light-emitting diodes with different light energies on the proliferation of human periodontal ligament stem cells and apical papillary stem cells.
METHODS: Periodontal ligament stem cells and apical papillary stem cells were isolated and cultured by flow cytometry. Proliferation of these cells was detected using MTT assay after exposure to red light-emitting diodes at different light energies (0, 1, 3, and 5 J/cm²).
RESULTS AND CONCLUSION: Apical papillary stem cells proliferated faster than periodontal ligament stem cells under non-lighting environment. Red light emitting diodes at 1, 3, and 5 J/cm² promoted the proliferation of two kinds of odontogenic stem cells. The red light-emitting diode promoted the proliferation of periodontal ligament stem cells at proliferative and logarithmic growth phase (1-7 days). And 5 J/cm2 red light emitting diode had the most obvious effect in early stage, and 1 J/cm² had the strongest effect in the late stage. The red light-emitting diode had a significant effect on the logarithmic growth (5-7 days) of apical papilla stem cells, and under 3 J/cm² red light-emitting diode the proliferation peaked on the 7th day. Therefore, the red light-emitting diode can promote the proliferation of human periodontal ligament stem cells and apical papillary stem cells in dose- and time-dependent manner. Exposure to red light-emitting diode at proper energy and time can promote cell proliferation quickly and effectively.

Key words: apical papillary stem cells, periodontal ligament stem cells, odontogenic stem cells, red light-emitting diode, cell proliferation, light energy, photobiomodulation

中图分类号:

R459.9

吴艳，杨瑶瑶，王瑶. 不同光照能量LED红光照射牙周膜干细胞与根尖乳头干细胞的增殖[J]. 中国组织工程研究, 2019, 23(21): 3289-3293.

Wu Yan, Yang Yaoyao, Wang Yao. Effects of red light-emitting diodes with different light energies on proliferation of human periodontal ligament stem cells and apical papillary stem cells[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2019, 23(21): 3289-3293.

图/表（结果） 3

2.1 人牙周膜干细胞与根尖乳头干细胞形态差别 人牙周膜组织于培养第5天观察到有几个细胞从组织边缘爬出，见图1A，呈长梭形，培养约20 d细胞长满培养皿；人根尖乳头组织于第3天就观察到有细胞从组织周围爬出，见图1B，呈梭形，培养约15 d细胞长满培养皿。两种细胞胰蛋白酶消化后单克隆纯化，传至第3代备用。

2.2 流式细胞仪鉴定两种细胞CD146、CD90、CD45表型 牙周膜干细胞CD146、CD90、CD45的表达率分别为23.08%，99.89%，0.04%，见图2A；根尖乳头干细胞CD146、CD90、CD45的表达率分别为46.12%，97.52%，0.01%，见图2B。

2.3 MTT检测LED红光对两种干细胞增殖的影响 非光照下根尖乳头干细胞增殖速度较牙周膜干细胞更快，见图3。

2.3.1 不同光照能量LED红光对牙周膜干细胞的影响 光照后第1天，5 J/cm²组较非光照组增殖能力更强，差异有显著性意义(P < 0.05)，1，3 J/cm²组与非光照组比较差异无显著性意义。光照后第3天，1，3，5 J/cm²组较非光照组增殖能力强，差异有显著性意义(P < 0.05)，其中5 J/cm²组增殖能力最强，与1，3 J/cm²组差异有显著性意义(P < 0.05)。光照后第5天，仅3 J/cm²组增殖能力强于非光照组，差异有显著性意义(P < 0.05)。光照后第7天，仅1 J/cm²组较非光照组增殖能力更强，差异有显著性意义(P < 0.05)。光照后第9天各组差异均无显著性意义，见表1。

2.3.2 不同光照能量LED红光对根尖乳头干细胞的影响 光照后第1，3天，不同能量光照组与非光照组比较差异无显著性意义。光照后第5天，1，3，5 J/cm²组均较非光照组增殖能力强，差异有显著性意义(P < 0.05)，但各光照组之间差异无显著性意义。光照后第7天，3 J/cm²组较非光照组增殖能力强，差异有显著性意义(P < 0.05)，1，5 J/cm²组与非光照组比较差异无显著性意义，见表2。

参考文献

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引言

干细胞是一种具有自我复制等多潜能的优势细胞，在一定的诱导环境中，可形成骨细胞、脂肪细胞、神经细胞等。牙源性干细胞具有干细胞基本特性，其取材具有优越性，可以从医疗废物(因治疗需要拔除的牙)中获得，在骨形成蛋白2和牙胚细胞诱导环境下可诱导形成牙本质或牙骨质细胞^[1]，有利于牙齿及周围组织的再生。牙周膜干细胞(periodontal ligament stem cells，PDLSCs)和根尖乳头干细胞(stem cell from the apical papilla，SCAP)是两种重要的牙源性干细胞，牙周膜干细胞在一定条件可以分化成骨细胞及牙骨质细胞，有望为牙周组织再生提供方案，是牙源性干细胞研究的热点。根尖乳头干细胞较其他牙源性干细胞具有更强的增殖能力、细胞迁移能力和端粒酶活性^[2-4]，是牙体及牙槽骨组织恢复的优势细胞。干细胞的大量获取是其促进组织再生的先决条件。光生物调节是一种新型治疗方案，可通过光对细胞产生共振作用，引起细胞内发生化学反应。LED红光是一种波长为600-700 nm的不相干单色光源，LED红光不仅具有照射均一、光线可达组织深层、操作简易、安全性强等优点，还可加速创口愈合^[5-6]，LED红光能促进骨髓干细胞增殖，且不良反应小^[7]。LED红光能否促进牙源性干细胞增殖，值得研究。实验选取人牙周膜干细胞及根尖乳头干细胞为研究对象，观察LED红光对两种干细胞增殖的影响，为获取更多干细胞提供了一种优选方案，避免细胞的重复制取及培养，节约社会资源。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：干细胞；骨髓干细胞；造血干细胞；脂肪干细胞；肿瘤干细胞；胚胎干细胞；脐带脐血干细胞；干细胞诱导；干细胞分化；组织工程

材料方法

1.1 设计 细胞学体外观察实验。

1.2 时间及地点 实验于2017年12月至2018年6月在西南医科大学口腔颌面修复重建和再生实验室完成。

1.3 材料 噻唑蓝(MTT，Sloarbio公司，中国)；胎牛血清(四季青，中国)；低糖DMEM(Hyclone公司，美国)；胰蛋白酶(Sloarbio公司，中国)；青链霉素(Bioder公司，中国)；PBS粉(中杉金桥公司，中国)；二甲基亚砜(Sloarbio公司，中国)；Ⅰ型胶原酶(Biosharp，美国)；Dispase酶(Yeasen，美国)；抗CD45、抗CD90、抗CD146(Ebioscience，美国)。

低速离心机(Eppendorf，德国)；CO₂孵箱(BioTek，美国)；倒置相差荧光显微镜(Leica公司，德国)；LED红光灯(芮森，中国)；高精度光功率计(FieldBest)；全光谱分光光度计(SBK-YLQX，美国)；生物安全柜(苏州净化设备厂)；流式细胞仪(Biorad，美国)。

1.4 方法

1.4.1 牙周膜干细胞与根尖乳头干细胞的培养 牙周膜组织来源于西南医科大学附属口腔医院颌面外科由于正畸需要拔除的牙齿，获取患者及家属知情同意后，立即放入PBS中备用，待工作台消毒完毕后，用含20%双抗的PBS清洗，再用含3%双抗的PBS清洗净组织表面，刮取根中1/3的牙周膜组织，离心，加入Ⅰ型胶原酶(3 g/L)消化牙周膜，15-30 min后加入等量完全培养基终止消化，离心后加入培养基培养，3 d后换液，待长满培养瓶后传代。

根尖乳头干细胞培养前期准备方法同上，用剪刀剪碎根尖乳头组织，加入Ⅰ型胶原酶(3 g/L)+ Dispase酶(4 g/L)消化根尖乳头组织，15-30 min后加入等量完全培养基终止消化，离心后加入培养基培养，3 d后换液，待长满培养瓶后传代。

1.4.2 牙周膜干细胞与根尖乳头干细胞单克隆纯化培养 待原代细胞生长至80%-90%融合时，胰酶消化，制成细胞浑浊液，显微镜下计数，把细胞稀释成每毫升5个或6个，均匀铺至96孔板内，观察细胞形态，并记录细胞增殖过程，选择细胞形态及增殖良好的孔板，待其增长至50%-60%时，转移至24孔板内，待其增长至80%-90%时，转移至6孔板内孵育。

1.4.3 牙周膜干细胞与根尖乳头干细胞的鉴定 取第3代牙周膜干细胞与根尖乳头干细胞，用含3%双抗的PBS清洗3遍，制成2×10⁹L^-1的细胞悬液，分别加入抗人CD146、CD90、CD45抗体，避光孵育30 min，上流式细胞仪检测标志物。

1.4.4 LED红光焦耳能量测定 LED红光距功率仪探测头约2 cm时总功率约为33.5 mW，根据公式计算获得焦耳能量。光功率密度(mW/cm²)=总功率(mW)/单位面积(cm²)；光量密度(J/ cm²)=功率密度(W/cm²)×时间(s)，光照15 s为1 J/ cm²，45 s为3 J/ cm²，75 s为5 J/ cm²。

1.4.5 MTT检测细胞增殖能力 取MTT粉50 mg溶于10 mL PBS，0.22 μm滤过器滤过备用。取第3代牙周膜干细胞与根尖乳头干细胞，以5×10³/孔分别种入96孔板，设置5个副孔，每天光照时间根据能量分组规定时间照射，隔天进行1次光照，光照后第1，3，5，7，9天，去除培养基，PBS清洗2次，避光加入200 μL低糖DMEM和20 μL配好的MTT液，于37 ℃孵箱内避光孵育4 h，去除上清液体，加入150 μL二甲基亚砜，在摇床上震荡15 min，于酶标仪检测吸光度值(490 nm)。

1.5 主要观察指标 细胞生长状态及增殖能力。

1.6 统计学分析 采用SPSS 17.0软件进行独立样本t 检验，P < 0.05为差异有显著性意义。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：干细胞；骨髓干细胞；造血干细胞；脂肪干细胞；肿瘤干细胞；胚胎干细胞；脐带脐血干细胞；干细胞诱导；干细胞分化；组织工程

讨论

牙周膜干细胞和根尖乳头干细胞是重要的两种牙源性干细胞^[8-9]。它们具有多向分化能力，是修复牙周及牙槽骨的种子细胞，是目前研究的热点。Sonoyama等^[10]发现移植人根尖乳头干细胞和牙周膜干细胞于小猪模型中，可以产生支持牙冠的牙周牙根复合体，从而恢复牙齿的健康。牙齿的移动和牙槽骨的改建，依赖于牙周膜干细胞的增殖与分化。根尖乳头干细胞是多向分化能力的优势细胞，具有更强的增殖能力、细胞迁移能力和端粒酶活性^[11]。

牙源性干细胞大量获取可为组织修复提供更多种子细胞，为组织再生奠定基础。引起干细胞增殖变化的因素包括物理和化学因素，其中物理因素包括光、温度等。研究发现光能对细胞产生共振作用，引起细胞内发生化学反应。LED红光为波长600-700 nm的不相干光源，具有照射均一、促进细胞增殖、光线可达组织深层、操作简易、经济、安全性强等优点^[12]。而且LED红光获取容易、可重复使用，为非侵入性的处理方法^[13]。目前尚未见低能量LED红光影响两种牙源性干细胞增殖的研究，该实验检测根尖乳头干细胞和牙周膜干细胞经LED红光照射后细胞数变化，探索不同能量LED红光对两种干细胞增殖过程的影响。

研究发现光照能量为1-10 J/cm²可对细胞、组织具有生物效应^[14]，而1-4 J/cm²的光照对间充质干细胞具有明显生物效应^[15-16]。Pagin等^[17]发现5 J/cm²LED光照对前成骨细胞MC3T3体外培养具有生物效应。Horvát-Karajz等^[18]发现光照效应可维持48 h。故作者选择光照能量密度为1-5 J/cm²，共分为4组，即为0，1，3，5 J/cm²，进行隔天光照。

Asai等^[19-20]研究发现LED红光可影响小鼠间充质细胞及成纤维细胞增殖，Mamalis等^[21]发现光促进细胞增殖可能与其促进活性氧的产生有关；作者也发现低能量的LED红光均能促进两种牙源性干细胞的增殖，其具体机制有待深入研究。

实验发现牙周膜干细胞及根尖乳头干细胞增殖对LED红光具有时效依赖及量效依赖性。细胞增殖过程大致分为3个阶段，第1，2天增殖较缓慢，第3-7天为对数增长期，第8天后细胞增殖趋于平稳^[22]。光照后第1，2天(缓慢增殖期)，发现仅5 J/cm² LED红光对牙周膜干细胞具有增殖作用，而对根尖乳头干细胞无明显增殖作用。结果提示在同一光照处理情况下，对两种干细胞的早期增殖影响具有差异。

Peng等^[7]发现1，2，4 J/cm²低能量LED红光可促进细胞对数增殖期增殖。作者研究也发现LED光照后第3-7天(细胞对数生长期)，1，3，5 J/cm² LED红光均能促进两种细胞增殖。结果提示实验增设的3，5 J/cm²LED红光仍具有增殖作用，可为LED红光对组织增殖作用提供了新的能量分组。

研究发现LED红光促进两种细胞对数生长期增殖的时间及能量不同。LED红光对根尖乳头干细胞光照后仅第5天(对数生长期)增殖较为明显，第7天(对数生长后期)仅3 J/cm²具有促进增殖作用。而LED红光对牙周膜干细胞光照后第3天(对数生长早期)已有明显增殖作用，第5天(对数增长中期)仅5 J/cm²具有促进增殖作用，第7天(对数增长后期)仅1 J/cm²能促进其增殖。

LED红光影响了牙周膜干细胞整个缓慢增殖期和对数生长期(1-7 d)的增殖，而对根尖乳头干细胞的作用仅为对数生长后期(5-7 d)。LED红光对牙周膜干细胞增殖的影响较根尖乳头干细胞更为明显。该研究表明在同一光照处理条件下，根据两种干细胞对LED红光的时效依赖及量效依赖性，选定特定的光照能量及时间，可快速有效地促进细胞增殖。

LED红光对两种干细胞增殖影响差异机制尚不明确，Wu等^[23]发现光这种生物刺激引起的治疗效果可能与特定细胞类型有关。两种干细胞增殖能力不同^[22]，可能与两种干细胞自身具体增殖速率有关。Mandrillo等^[24]发现LED红光促进细胞增殖可能与相关蛋白分泌有关，具体机制有待进一步研究。该实验主要探究LED红光对干细胞增殖的影响，LED红光对干细胞生物学行为以及分化是否具有影响，有待进一步研究。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：干细胞；骨髓干细胞；造血干细胞；脂肪干细胞；肿瘤干细胞；胚胎干细胞；脐带脐血干细胞；干细胞诱导；干细胞分化；组织工程

不同光照能量LED红光照射牙周膜干细胞与根尖乳头干细胞的增殖

Effects of red light-emitting diodes with different light energies on proliferation of human periodontal ligament stem cells and apical papillary stem cells

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