桑黄粗多糖对被动吸烟模型小鼠运动能力和骨骼肌自由基代谢的影响

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.1910

中国组织工程研究 ›› 2020, Vol. 24 ›› Issue (5): 689-693.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.1910

• 肌肉肌腱韧带组织构建 tissue construction of the muscle, tendon and ligament • 上一篇下一篇

桑黄粗多糖对被动吸烟模型小鼠运动能力和骨骼肌自由基代谢的影响

万华喆¹，柴广新²，肖晓玲³，黄文英⁴

¹南昌航空大学科技学院，江西省南昌市 332020；²华东师范大学体育与健康学院，上海市 200241；³江西科技职业学院，江西省南昌市 330200；⁴江西师范大学体育学院，江西省南昌市 330022

收稿日期:2019-03-04 修回日期:2019-03-14 接受日期:2019-06-12 出版日期:2020-02-18 发布日期:2020-01-09
通讯作者: 柴广新，在读博士，华东师范大学体育与健康学院，上海市 200241
作者简介:万华喆，男，1980年生，江西省南昌市人，汉族， 2015年江西师范大学毕业，硕士，讲师。
基金资助:
江西省教育厅科学技术研究项目(GJJ161595)

Effects of phellinus igniarius crude polysaccharides on sporting ability and free radical metabolism of skeletal muscle in mice suffering passive smoking

Wan Huazhe¹, Chai Guangxin², Xiao Xiaoling³, Huang Wenying⁴

¹Science and Technology College of Nanchang Hangkong University; ²Physical Education and Health School of East China Normal University; ³Jiangxi University of Science and Technology; ⁴Sports College of Jiangxi Normal University, Nanchang 330022, Jiangxi Province, China

Received:2019-03-04 Revised:2019-03-14 Accepted:2019-06-12 Online:2020-02-18 Published:2020-01-09
Contact: Chai Guangxin, Doctoral candidate, Physical Education and Health School of East China Normal University, Shanghai 200241, China
About author:Wan Huazhe, Master, Lecturer, Science and Technology College of Nanchang Hangkong University, Nanchang 332020, Jiangxi Province, China
Supported by:
the Science and Technology Research Project of Jiangxi Provincial Education Department, No. GJJ161595

摘要/Abstract

摘要：

文题释义：
脂质过氧化反应：氧自由基反应和脂质过氧化反应在机体的新陈代谢过程中起着重要的作用，正常情况下两者处于协调与动态平衡状态，维持着体内许多生理生化反应和免疫反应。一旦这种协调与动态平衡产生紊乱与失调，就会引起一系列的新陈代谢失常和免疫功能降低，形成氧自由基连锁反应，损害生物膜及其功能，以致形成细胞透明性病变、纤维化，大面积细胞损伤造成进神经、组织、器官等损伤。这种反应就叫脂质过氧化。
自由基：自由基又称游离基，是指外层轨道上具有未配对电子的原子、分子、离子或原子团。自由基具有非常强的化学性，易反应形成新自由基，从而呈现明显连续反应趋势。自由基可来源于机体自身，也可来源于侵犯机体的外源化合物或物理因子。外源性自由基是指由体外物理因子(如：运动及辐射等)产生的。

背景：香烟烟雾中含有大量多种类型氧自由基和细胞毒性成分，被动吸烟会损害呼吸、心血管系统功能，导致骨骼肌氧化损伤和运动能力下降。

目的：观察具有抗氧化应激作用的桑黄粗多糖对被动吸烟模型小鼠运动能力和骨骼肌氧化应激的影响，为被动吸烟小鼠骨骼肌过氧化损伤和运动能力下降的防治提供思路。

方法：将21只雄性昆明小鼠随机分为3组：桑黄组采用桑黄粗多糖灌胃然后被动吸烟，对照组采用蒸馏水灌胃然后被动吸烟，空白组单纯蒸馏水灌胃。各组干预持续4周，然后进行1次力竭游泳运动，记录各组小鼠游泳力竭时间。运动结束后检测小鼠双侧腓肠肌超氧化物歧化酶、过氧化氢酶、谷胱甘肽还原酶与Ca²⁺-Mg²⁺-ATP、Na⁺-K⁺-ATP酶活性及丙二醛含量。

结果与结论：①与空白组相比，对照组小鼠力竭游泳时间缩短(P < 0.01)；与对照组相比，桑黄组小鼠力竭游泳时间延长(P < 0.01)；②与空白组相比，对照组小鼠超氧化物歧化酶、谷胱甘肽还原酶、过氧化氢酶活性和Ca²⁺-Mg²⁺-ATP、Na⁺-K⁺-ATP酶活性显著降低(P < 0.01)，丙二醛含量显著升高(P < 0.01)；③与对照组相比，桑黄组小鼠超氧化物歧化酶、谷胱甘肽还原酶、过氧化氢酶活性和Ca²⁺-Mg²⁺-ATP、Na⁺-K⁺-ATP活性升高(P < 0.05，P < 0.01)，丙二醛含量显著降低(P < 0.01)；④相关性分析显示：力竭游泳时间与谷胱甘肽还原酶、过氧化氢酶、超氧化物歧化酶活性呈正相关(r > 0.6，P < 0.05)，与丙二醛呈负相关(r = -0.637，P < 0.05)；Ca²⁺-Mg²⁺-ATP、Na⁺-K⁺-ATP酶活性与谷胱甘肽还原酶、过氧化氢酶及超氧化物歧化酶活性呈正相关(r > 0.6，P < 0.05)，与丙二醛呈负相关(r < -0.6，P < 0.05)；⑤结果提示：桑黄粗多糖可以提高被动吸烟模型小鼠骨骼肌抗氧化酶活性，减轻脂质过氧化反应，提高运动能力。实验方案经江西师范大学体育综合实验中心实验室伦理委员会批准(批准号：201703)。

ORCID: 0000-0002-1367-3656(万华喆)

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

关键词: 桑黄粗多糖, 灌胃, 小鼠, 被动吸烟, 氧化应激, 脂质过氧化反应, 抗氧化酶, 骨骼肌, 运动能力, 相关性分析

Abstract:

BACKGROUND: Cigarette smoke contains a large number of types of oxygen free radicals and cytotoxic components. Passive smoking will impair respiratory and cardiovascular system functions, and result in oxidative damage of skeletal muscle and decreased exercise ability.

OBJECTIVE: To investigate the effect of phellinus igniarius crude polysaccharides on the exercise capacity and free radical metabolism of skeletal muscle in mice suffering passive smoking, so as to provide ideas for the prevention and treatment of peroxidative damage of skeletal muscle and depression of exercise capacity in rats suffering passive smoking.

METHODS: Twenty-one male Kunming mice were randomly assigned to three groups: gavage with phellinus igniarius crude polysaccharides and suffering passive smoking (phellinus group), gavage with distilled water and suffering passive smoking (control group), and only gavage with distilled water (blank group). After 4 consecutive weeks, the mice were forced to take an exhausted swimming, and sacrificed subsequently. Exhausted swimming time was recorded. The bilateral gastrocnemius muscle tissues were obtained, in which the vitality of superoxide dismutase, catalase, glutathion reductase and Ca²⁺-Mg²⁺-ATP and Na⁺-K⁺-ATP activity, and the concentration of malonaldehyde were measured.

RESULTS AND CONCLUSION: (1) The swimming time of mice in the control group was shorter than that in the blank group (P < 0.01). The swimming time of mice in the phellinus group was longer than that in the control group (P < 0.01). (2) Compared with the blank group, the vitality of superoxide dismutase, catalase, glutathion reductase and Ca²⁺-Mg²⁺-ATP and Na⁺-K⁺-ATP activity in the control group were decreased (P < 0.01), and the concentration of malonaldehyde was increased (P < 0.01). (3) When compared with the control group, the vitality of those metabolic index in the phellinus group were increased (P < 0.05, P < 0.01), and the concentration of malonaldehyde was decreased (P < 0.01). (4) Correlation analysis showed that exhausted swimming time was positively correlated with the vitality of glutathion reductase, catalase and superoxide dismutase (r > 0.6, P < 0.05), and was negatively correlated with the concentration of malonaldehyde (r=-0.637, P < 0.05). Ca²⁺-Mg²⁺-ATP and Na⁺-K⁺-ATP activities were positively correlated with the vitality of glutathion reductase, catalase and superoxide dismutase (r > 0.6, P < 0.05), and negatively correlated with the concentration of malonaldehyde (r < -0.6 , P < 0.05). (5) In summary, phellinus igniarius crude polysaccharides can improve the antioxidative enzyme activity of skeletal muscle, inhibit lipid peroxidation reaction, and thus increase exercise ability of mice suffering passive smoking. The study was approved by the Ethical Committee of Jiangxi Normal University, approval No. 201703.

Key words: phellinus igniarius crude polysaccharides, savage, mice, passive smoking, oxidative stress, lipid peroxidation reaction, antioxidant enzyme, skeletal muscle, exercise ability, correlation analysis

中图分类号:

万华喆, 柴广新, 肖晓玲, 黄文英. 桑黄粗多糖对被动吸烟模型小鼠运动能力和骨骼肌自由基代谢的影响[J]. 中国组织工程研究, 2020, 24(5): 689-693.

Wan Huazhe, Chai Guangxin, Xiao Xiaoling, Huang Wenying. Effects of phellinus igniarius crude polysaccharides on sporting ability and free radical metabolism of skeletal muscle in mice suffering passive smoking[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2020, 24(5): 689-693.

图/表（结果） 2

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引言

材料方法

1.1 设计动物学、免疫学、对比观察实验。

1.2 时间及地点于2017年3月至6月在江西师范大学体育综合实验中心实验室完成。

1.3 材料

实验动物：清洁级雄性昆明小鼠21只，6周龄，体质量(28.37±1.35)g，由南昌大学实验动物中心提供，动物许可证号：SCXK(赣)2017-0002。实验方案经江西师范大学体育综合实验中心实验室伦理委员会批准(批准号：201703)。采用国家标准啮齿类动物饲料喂养，分笼饲养，每笼7只，实验过程中自由饮食饮水。饲养笼内温度保持20-23 ℃，相对湿度45%-55%，光照时间随自然变化。隔日用消毒液对饲养笼进行消毒。动物实验方法和操作程序符合试验动物管理与使用指南。

桑黄菌体：采集于陕西省安康市平利县，经陕西省安康学院农学院鉴定为野生优质桑黄。

1.4 实验方法

1.4.1 实验分组和给药方案所有大鼠在适应性喂养7 d后，随机分为3组：桑黄组(桑黄粗多糖灌胃然后被动吸烟)、对照组(生理盐水灌胃然后被动吸烟)和空白组(单纯生理盐水灌胃，不做被动吸烟处理)，每组7只。桑黄粗多糖的提取参照文献及本课题组之前的相关实验标准^[12-14]，工艺如下：桑黄菌体研磨加工成干粉，粉碎直径≤0.05 mm，Saveg法除蛋白，室温下用3倍体积的体积分数为95%乙醇浸泡过夜脱脂，重复2次后减压蒸馏得到粉末；脱脂桑黄粉末再经10倍体积沸水提取2 h后抽滤取滤液，重复3次，混合滤液加入3倍体积的体积分数95%乙醇溶液，稀释至体积分数60%时萃取，然后在60 ℃下真空干燥除去乙醇溶剂得到桑黄粗多糖絮状黏稠混合物，保存至4 ℃冰箱。使用时以蒸馏水溶解，灌胃给药体积为0.18 mL/kg，给药剂量为200 mg/(kg • d)^{[15, 16]}。空白组和对照组以等剂量的蒸馏水灌胃；干预时间为上午9：00-10：00，每日灌胃1次，每周6 d，共4周，其中周六休息，小鼠在鼠笼中自由活动。每周测量1次大鼠体质量并调整给药体积。

1.4.2 被动吸烟方案被动吸烟方案参考国内外研究^[17-19]。自制规格为60 cm×40 cm×40 cm的烟箱，上端密封，侧边开通风口。在被动吸烟过程中，烟箱的侧面有气孔与外界相通，可保持箱内的常压状态及箱体内外温湿度一致，以防止吸烟过程中所产生的病理性缺氧病变。燃烧的香烟为江西某品牌过滤嘴香烟，焦油量10 mg/支、烟碱量0.8 mg/支、一氧化碳量14 mg/支。

将对照组和桑黄组小鼠分别置于自制半密闭玻璃箱中，采取静态方式被动吸烟。每天被动吸烟2次(上午11：00- 13：00，晚上18：00-20：00)，6支/次，每次烟雾暴露持续2 h^[18]。小鼠在箱内可自由饮食和活动，烟箱与烟草烟雾发生器相连接，由烟草烟雾发生器抽吸香烟，烟雾通过分布在箱体侧面的气孔通入并弥散至整个烟箱^[19]。每支烟燃烧5 min，每隔15 min更换香烟1次，每日12支，每周6 d，持续4周。空白组小鼠不给予被动吸烟处理。

1.4.3 运动能力测试末次干预24 h后，各组小鼠尾部负自身体质量3%进行1次力竭运动，并记录力竭游泳活存时间。游泳池的规格为直径60 cm的塑料圆桶，水深60 cm，水温(32±1) ℃，每桶7只，用铁棒不断搅动，迫使大鼠不断游动。判断力竭标准^[20]：小鼠沉入水中10 s不能自主上水面，且放在平面上无法完成翻正反射。

1.4.4 样本采集与保存小鼠力竭运动结束后，通过颈椎脱臼法迅速处死，于双侧腓肠肌取材，浸泡于甲醛溶液备用。用生理盐水洗净，制备10%匀浆液，用低温离低速离心机3 000 r/min离心10-15 min，分离上清液，样本-80 ℃保存，备用。

1.4.5 检测指标及方法记录小鼠力竭游泳时间，测定相关抗氧化酶及ATP酶活性，测定脂质发生过氧化反应终产物丙二醛含量。超氧化物歧化酶试剂盒(南京建成公司，序号：A001-3-2)测定上清液中超氧化物歧化酶活性；谷胱甘肽还原酶试剂盒(南京建成公司，序号：A062-1-1)测定上清液中谷胱甘肽还原酶活性；过氧化氢酶试剂盒(南京建成，序号：A007-1-1)测定上清液中过氧化氢酶活性；ATP活性测定试剂盒(南京建成公司，序号：A095-1-1)测定Ca²⁺-Mg²⁺-ATP、Na⁺-K⁺-ATP酶活性；丙二醛试剂盒(南京建成公司，序号：A003-1-2)测定上清液中丙二醛含量。

1.5 主要观察指标 ①小鼠力竭游泳时间；②小鼠腓肠肌组织中超氧化物歧化酶、谷胱甘肽还原酶、过氧化氢酶及Ca²⁺-Mg²⁺-ATP、Na⁺-K⁺-ATP酶活性与丙二醛含量。

1.6 统计学分析采用SPSS 20.0统计软件分析，计量资料以x(_)±s表示；各组数据符合正态性分布，组间比较采用单因素方差分析和以LSD与SNK事后检验，采用Pearson相关性分析法分析小鼠运动能力与骨骼肌自由基代谢指标的相关性，P < 0.05为差异有显著性意义。

讨论

实验在香烟烟雾浓度约为3%的条件下，含有 361.8 mg/m³的PM2.5环境中暴露并复制小鼠被动吸烟模型^[21]，选用力竭运动持续时间评估小鼠的运动能力，测定超氧化物歧化酶、谷胱甘肽还原酶、CAD与ATP酶活性及脂质过氧化反应终产物丙二醛含量，追溯被动吸烟与桑黄粗多糖对小鼠运动能力和骨骼肌抗氧化防御系统与氧化应激损伤影响，研究桑黄粗多糖对骨骼肌抗氧化作用的效果，推测其可能机制。

实验结果显示，对照组小鼠力竭游泳时间明显短于空白组，并且除丙二醛含量升高外，腓肠肌超氧化物歧化酶、谷胱甘肽还原酶、过氧化氢酶活性、Ca²⁺-Mg²⁺-ATP和Na⁺-K⁺-ATP酶活性均降低。表明被动吸烟导致小鼠骨骼肌氧化损伤模型的复制较为成功^[22-23]。被动吸烟会导致小鼠抗氧化酶类物质活性降低，氧化应激的损伤作用增强，从而导致骨骼肌运动功能紊乱，运动能力下降。其机制可能与香烟烟雾影响有氧代谢酶及供能能力有关，香烟烟雾中一氧化碳等可引起自由基反应和过氧化反应加剧，导致机体抗氧化酶活性减弱；脂质过氧化链式反应增强引起机体内氧自由基及血清过氧化脂质含量增加，最终导致氧化和抗氧化系统平衡失调，影响被动吸烟小鼠的运动功能^[24]。

被动吸烟小鼠灌服桑黄粗多糖后力竭游泳时间明显长于被动吸烟组；且骨骼肌谷胱甘肽还原酶、过氧化氢酶及超氧化物歧化酶水平也升高；脂质过氧化产物丙二醛明显下降。表明桑黄粗多糖能提高被动吸烟小鼠骨骼肌谷胱甘肽还原酶、过氧化氢酶、超氧化物歧化酶活性，减轻脂质过氧化反应，其抗氧化应激作用亦可影响骨骼肌代谢系统，进一步提高被动吸烟小鼠的运动能力。相关学者的研究显示：从桑黄中提取的多糖成分能够减少小鼠肝、肺、血液中丙二醛含量，同时增加其超氧化物歧化酶、谷胱甘肽还原酶的活力，具有抗脂质过氧化的作用^[25-26]。既往课题组针对被动吸烟小鼠的研究亦表明：桑黄粗多糖能增强被动吸烟小鼠肝脏抗氧化酶活性，提高机体对自由基清除能力，减少肝脏氧化应激损伤程度，但尚未深入的探讨桑黄粗多糖是通过怎样的途径或机制影响被动吸烟小鼠运动能力^[17]。

为进一步探究被动吸烟小鼠在桑黄粗多糖干预后，其运动能力的变化与骨骼肌氧化-抗氧化指标的相关关系，实验将相关数据进行了Pearson相关性分析，结果显示：被动吸烟小鼠的力竭时间与脂质过氧化产物丙二醛的增加呈强负相关，说明氧化应激参与了肌肉损伤过程，影响了小鼠的运动能力。被动吸烟小鼠的力竭时间与超氧化物歧化酶、谷胱甘肽还原酶、过氧化氢酶活性呈强正相关。说明桑黄粗多糖可能是通过提高骨骼肌组织中超氧化物歧化酶、谷胱甘肽还原酶、过氧化氢酶活性，降低被动吸烟产生的自由基对组织造成的脂质过氧化损害，最终保证机体骨骼肌系统氧化-抗氧化系统的动态平衡，缓解氧化应激反应的发生与发展，来提高小鼠骨骼肌运动能力的。

韩国学者LEE等^[27]研究发现桑黄浸提物可清除超氧阴离子，抑制抗坏血酸引起脂质氧化、进而清除过氧化物和一氧化氮。国内学者闫景坤等^[28]通过体外抗氧化模型实验，证实桑黄菌胞内多糖可以清除体外抗氧化模型的•OH^-、O^2-和螯合Fe²⁺，表明桑黄菌体具有良好的抗氧化活性，对超氧阴离子和羟基自由基具有显著的清除力。实验也发现桑黄粗多糖可影响被动吸烟小鼠骨骼肌代谢，并间接提高运动能力。本课题组推测其可能机制为：桑黄多糖的有效成分能清除自由基，终止自由基链式反应，防止细胞膜上的不饱和脂肪酸以及膜内的脂质、蛋白质等的自由基损伤，进而保护被动吸烟小鼠骨骼肌细胞膜上ATP酶的活性，保证一定水平的ATP酶水解释放能量^[29]；同时提高骨骼肌组织中超氧化物歧化酶活性，降低运动过程中大量产生的自由基对组织造成的脂质过氧化损害，保证了机体氧化-抗氧化系统的动态平衡，有效缓解了氧化应激反应的发生与发展^[30]，因此从以上两个方面提高被动吸烟小鼠骨骼肌的运动能力。

综上，课题组的研究发现桑黄粗多糖一方面能降低被动吸烟小鼠骨骼肌中丙二醛含量并提高超氧化物歧化酶、过氧化氢酶、谷胱甘肽还原酶活性，抑制脂质过氧化、提高骨骼肌抗氧化能力；另一方面能清除自由基，保护被动吸烟小鼠骨骼肌细胞膜免受自由基攻击，从而保证细胞膜的通透性、功能和结构的完整性，并提高小鼠骨骼肌中ATP酶活性，使骨骼肌细胞内自由基代谢的离子浓度保持稳定状态，避免代谢紊乱，维持骨骼肌正常的收缩与舒张，提高机体的运动能力。实验为进一步深入研究桑黄粗多糖防治氧化损伤的内在机制，临床药物的开发利用，以及评价桑黄粗多糖的生物学作用等奠定了一定基础。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

桑黄粗多糖对被动吸烟模型小鼠运动能力和骨骼肌自由基代谢的影响

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