大鼠髁突软骨下骨骨微结构生长发育的特征

doi:10.12307/2022.1027

中国组织工程研究 ›› 2022, Vol. 26 ›› Issue (32): 5162-5166.doi: 10.12307/2022.1027

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大鼠髁突软骨下骨骨微结构生长发育的特征

刘纯1，贾莹1，杨世榕1，丁琪2，杨桦1，陈波3

1贵州医科大学，贵州省贵阳市 550004；2贵州医科大学附属口腔医院正畸科，贵州省贵阳市 550004；3贵州中医药大学，贵州省贵阳市 550025

收稿日期:2021-09-27 接受日期:2021-11-11 出版日期:2022-11-18 发布日期:2022-05-12
通讯作者: 贾莹，教授，硕士生导师，贵州医科大学，贵州省贵阳市 550004
作者简介:刘纯，女，1991年生，湖南省湘西州人，土家族，贵州医科大学在读硕士，医师，主要从事口腔正畸学研究。
基金资助:
国家自然科学基金(81860795)，项目负责人：贾莹；贵州省科技计划项目(黔科合[2018]2754号)，项目负责人：贾莹；贵阳市科技计划项目(筑科合同[2018]1-83号)，项目负责人：杨桦

Characteristics of the growth, development and microarchitecture of condyle subchondral bone in rats

Liu Chun1, Jia Ying1, Yang Shirong1, Ding Qi2, Yang Hua1, Chen Bo3

1Guizhou Medical University, Guiyang 550004, Guizhou Province, China; 2Department of Orthodontics, School of Stomatology, Guizhou Medical University, Guiyang 550004, Guizhou Province, China; 3Guizhou University of Traditional Chinese Medical, Guiyang 550025, Guizhou Province, China

Received:2021-09-27 Accepted:2021-11-11 Online:2022-11-18 Published:2022-05-12
Contact: Jia Ying, Professor, Master’s supervisor, Guizhou Medical University, Guiyang 550004, Guizhou Province, China
About author:Liu Chun, Master candidate, Physician, Guizhou Medical University, Guiyang 550004, Guizhou Province, China
Supported by:
the National Natural Science Foundation of China, No. 81860795 (to JY); Guizhou Science and Technology Project, No. qkh [2018]2754 (to JY); Guiyang Science and Technology Project, No. Zhuke contract [2018]1-83 (to YH)

摘要/Abstract

摘要：

文题释义：
髁突软骨下骨：是髁突骨改建与骨重塑的最终呈现区域，富含血管与神经，能够营养软骨，并且能够感受应力，在解剖结构上具有更为活跃的改建基础。
骨微结构：骨质变化多先以骨微结构改变表现出来。骨微结构主要通过成骨和破骨细胞的数量、骨小梁形态结构、骨胶原密度和胶原连接、骨小梁排列结构等的变化导致骨强度和骨量改变。

背景：髁突的生长发育是影响整个颞下颌关节健康的一个重要因素。髁突软骨下骨作为髁突骨改建与骨重塑的最终呈现区域，具有更为活跃的改建基础，而以往研究并未对髁突软骨下骨及其微观结构进行充分探讨。
目的：应用Micro CT观察大鼠髁突软骨下骨微结构及生长发育特点。
方法：24只3周龄SD大鼠雌雄各半，随机分为0月龄组、3月龄组、5月龄组和7月龄组，每组6只。麻醉处死后截取右侧下颌髁突，行Micro CT扫描，将髁突9宫格划分后，选取中部前、后段软骨下骨作为兴趣区域，检测骨微结构参数。
结果与结论：①雌鼠0-7个月之间多数参数发生了显著生长变化(P < 0.05)；从3-5个月，骨面积密度、骨表面积和骨体积比例、骨小梁数目、连通性以及骨小梁连接密度发生了显著变化(P < 0.05)，部分参数开始稳定；到7个月，只有骨体积分数和总孔隙率依然显示显著差异(P < 0.05)；②雄鼠从0-7个月仅骨小梁模式因子、骨小梁分离度、结构模式指数以及连通性随时间生长变化不明显(P > 0.05)；从3-5个月多数参数平稳变化(P > 0.05)；生长至7月龄，骨面积密度、骨小梁数目、连通性及骨小梁厚度大幅改变(P < 0.05)；③从3-7个月雌雄大鼠骨形态、骨小梁形态、骨小梁空间结构均发生显著变化，但雄性变化较雌性波动更大；④结果说明，髁突软骨下骨骨质致密，以板状骨为主；雌性髁突软骨下骨生长发育早于雄性，并且先于雄性进入生长平台期。

https://orcid.org/0000-0002-6044-4573 (刘纯)

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

关键词: 颞下颌关节, 髁突, 髁突软骨下骨, 骨微结构, 微计算机断层扫描技术, 生长发育, 大鼠

Abstract: BACKGROUND: The growth and development of the condyle is an important factor affecting the health of the temporomandibular joint. The condyle subchondral bone, as the final presentation area of condylar bone reconstruction and bone remodeling, has a more active basis for remodeling. However, previous studies have not fully explored the subchondral bone of the condyle and its microarchitecture.
OBJECTIVE: To study the microarchitecture, growth and development characteristics of rat condyle subchondral bone by Micro-CT.
METHODS: Twenty-four Sprague-Dawley rats of both sexes, aged 3 weeks, were randomly divided into 0-month group, 3-month group, 5-month group, and 7-month group (6 rats per group). After execution under anesthesia, the right mandibular condyle of each rat was cut out for Micro-CT scans, in which the condyle was divided into nine grids, with the middle anterior and posterior subchondral bone as the regions of interest to detect the bone microstructure parameters.
RESULTS AND CONCLUSION: Most parameters of female rats changed significantly at the age from 0 to 7 months (P < 0.05). From 3 to 5 months of age, there were significant changes in bone mineral density, bone surface area to bone volume ratio, trabecular number, connectivity, and changes density (P < 0.05), and some parameters began to level off. By 7 months, only bone volume fraction and total porosity still showed significant differences (P < 0.05). For male rats aged from 0 to 7 months, only trabecular pattern factor, trabecular separation, structural model index, and connectivity changed insignificantly with time (P > 0.05). From 3 to 5 months of age, most parameters of male rats changed steadily (P > 0.05). For male rats at the age of 7 months, bone mineral density, trabecular number, connectivity, and trabecular thickness changed significantly (P < 0.05). From 3 to 7 months of age, there were significant changes in bone morphology, trabecular morphology and spatial structure of trabecular bone in male and female rats, but these changes in males were greater than those in females. The above results explain that the condyle subchondral bone is dense and dominated by the lamellar bone; and the condyle subchondral bone develops earlier and presents with a steady growth earlier in female rats than male rats.

Key words: temporomandibular joint, condyle, condyle subchondral bone, bone microarchitecture, Micro-CT, growth and development, rat

中图分类号:

刘纯, 贾莹, 杨世榕, 丁琪, 杨桦, 陈波. 大鼠髁突软骨下骨骨微结构生长发育的特征[J]. 中国组织工程研究, 2022, 26(32): 5162-5166.

Liu Chun, Jia Ying, Yang Shirong, Ding Qi, Yang Hua, Chen Bo. Characteristics of the growth, development and microarchitecture of condyle subchondral bone in rats[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2022, 26(32): 5162-5166.

图/表（结果） 3

2.1 实验动物数量分析实验选用24只SD大鼠，分为4组，实验过程无脱失，24只大鼠进入结果分析。
2.2 雌鼠髁突软骨下骨生长变化特征从0 月龄到3，5，7月龄雌鼠髁突无论时外部形态还是内部微结构都发生了显著生长变化，各骨小梁骨微结构参数，除骨小梁分离度、结构模式指数以及连通性外(P > 0.05)，其余参数变化差异均有显著性意义(P < 0.05)。从3-5个月，骨面积密度、骨表面积和骨体积比例、骨小梁数目、连通性、骨小梁连接密度发生了显著变化(P < 0.05)，但一部分参数已经开始稳定，大鼠开始进入生长平台期，平台期从5个月一直延续到7个月，只有骨体积分数和总孔隙率依然有显著差异(P < 0.05)；3-7个月的生长变化虽然没有0-7个月涉及的参数全面，但在骨形态(骨体积分数、骨面积密度、骨表面积和骨体积比例)、骨小梁形态(骨小梁厚度、骨小梁数目)、骨小梁空间结构(连通性、骨小梁连接密度)3个方面同样存在显著变化。提示雌性大鼠主要生长阶段在0-3个月，而3-5个月之间是生长发育的重要时期，5个月之后大鼠的生长发育逐渐平缓，见表1。

2.3 雄鼠髁突软骨下骨生长变化特征雄鼠的生长发育模式与雌鼠相似，从0 月龄到3，5，7月龄各骨小梁骨微结构参数，仅骨小梁模式因子、分离度、结构模式指数以及连通性随时间生长变化不显著(P > 0.05)。从3-5个月，进入生长平台期，多数参数平稳变化(P > 0.05)，继续生长至7月龄，骨表面积和骨体积比例、骨小梁数目、连通性出现了大幅回落而骨小梁厚度却显著增厚(P < 0.05)。与雌鼠一样，从3-7个月的长时间跨度，骨形态(骨表面积和骨体积比例)、骨小梁形态(骨小梁厚度、数目)、骨小梁空间结构(连通性)也同样发生显著变化，但雄性变化较雌性波动更大，见表2。

2.4 髁突软骨下骨微结构形态在生长早期，即0月龄组时大鼠髁突软骨下骨并不具有性别差异(P > 0.05)，此时虽然也是板状骨为主，骨小梁数量多，但厚度薄、孔隙多；生长至3个月，雄性骨小梁分离度发生了明显增长(P < 0.05)，骨小梁的间距加大；到5个月时骨小梁空间结构连通性、骨小梁连接密度、各向异性度降幅雌性高于雄性(P < 0.05)，虽然此时雌鼠骨量、骨小梁厚度仍然高于雄鼠，孔隙及骨小梁间连通性低于雄鼠，但骨小梁排列已经不如雄性有序；7个月时各参数雌雄达相近水平(P > 0.05)，性别差异消除。大部分参数变化基本按照递增或递减的形式改变；每个时间周期内，骨微结构参数变化速率不一致，雄鼠骤变期相对雌鼠滞后，见图2。

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引言

材料方法

1.1 设计完全随机设计方法。
1.2 时间及地点实验于2019年5-12月在贵州医科大学实验动物中心完成。
1.3 材料
1.3.1 实验动物选取24只3周龄SPF级SD大鼠，雌雄各半，体质量(60±5) g，由贵州医科大学动物实验中心提供，合格证号：SCXK(湘)2019-0014；使用许可证号：SYXK(黔)2018-0001。饲养于温度22-24 ℃、湿度55%-60%、12 h交替明暗照明的环境。雌雄分笼饲养，每笼3只自由饮食、饮水，适应性饲养1周后，开始实验。
1.3.2 实验主要试剂及设备 2%戊巴比妥钠(上海恩化化学技术有限公司)，多聚甲醛溶液(北京兰杰柯科技有限公司)，VENUS® Micro CT(平生医疗科技(昆山)有限公司)，注射器、镊子、金冠剪等由贵州医科大学提供。
1.4 实验方法

1.4.1 实验分组及模型建立 24只SD大鼠适应性饲养1周以后，按随机数字表法分为4组，即0月龄组、3月龄组、5月龄组和7月龄组，每组6只，雌雄各半。分组当天使用2%戊巴比妥钠(0.2 mL/kg)对0月组大鼠进行腹腔注射，麻醉后处死，分离出右侧下颌骨，去除表面软组织，从乙状切迹最低处截断，将髁突固定于40 g/L多聚甲醛，用以进行Micro CT扫描。其余分别在饲养3，5，7个月后麻醉下处死大鼠，处死方法及样本保存方法同0月龄组。实验造模及方法参照课题组前期实验及相应文献进行[11-12]。此次动物实验经贵州医科大学实验动物伦理委员会审查通过，IACUC号为2000890。对实验动物使用3R原则给予人道主义关怀。

1.4.2 Micro-CT 扫描成像及髁突骨微结构参数的测量使用 Micro-CT 对大鼠髁突进行扫描，扫描参数设定为：电压90 kV，电流0.08 mA，曝光时间400 ms。使用Avatar软件对扫描图像进行三维重建及分析，从 Micro-CT 扫描图像中，将髁突按九宫格分区后，取中部前、后各1 mm×1 mm×0.5 mm立方体为感兴趣区，见图1，进行3次重复测量后，分别取平均值，获得前、后部软骨下骨骨微结构参数。

主要分析参数：骨体积分数、骨面积密度、骨表面积和骨体积比例、骨小梁分离度、骨小梁厚度骨小梁数目、骨小梁模式因子、连通性、结构模式指数、骨小梁连接密度、各向异性度、总孔隙率。
1.5 主要观察指标 ①雌鼠髁突软骨下骨生长变化特征；②雄鼠髁突软骨下骨生长变化特征；③髁突软骨下骨微结构形态。
1.6 统计学分析利用 SPSS 26.0统计软件进行统计分析，数据均以x±s表示。符合正态分布，两组数据的差异比较符合正态分布采用独立样本t检验；3组数据采用单因素方差检验，方差齐性使用LSD检验，否则用Tamhane T2检验。不符合正态分布使用非参数检验。检验水准为α=0.05，P < 0.05 为差异有显著性意义。

讨论

髁突的生长发育是影响整个颞下颌关节健康的一个重要因素，髁突软骨下骨是髁突骨改建与骨重塑的最终呈现区域[16]。有学者研究发现，雌性大鼠髁突软骨下骨体积分数以及骨密度均只在2月生长期与老年时期存在显著变化，并且当大鼠步入老年期软骨下骨体积和密度趋向增加[17]。而对新西兰兔的研究中发现，髁突软骨下骨随兔龄增加而增厚变大，骨体积分数、骨小梁厚度在4-32周间急剧增长，骨小梁数目4-12周反而下降[18]。以往研究虽然对髁突软骨下骨生长发育周期以及骨微结构进行了一定说明，却未对性别在其中的影响加以剖析，且骨微结构参数选择较为单薄，未全面分析结构参数的变化。此次研究选取1-7月龄的SD大鼠作为研究对象，模拟髁突生长模式全过程，涵盖生长高峰期、平稳期以及衰减期，以髁突软骨下骨形态、骨小梁形态、骨小梁空间结构等骨微结构为切入点，探讨髁突软骨下骨微结构特点及生长发育情况[19-20]。

生理状态下骨小梁是板状骨和杆状骨交互存在的海绵状三维结构，排列方向与骨所承受的压力和张力的方向一致，且维持一定小梁数目和厚度，因此能够承载一定的力学刺激[21-22]。由于髁突一直处于活跃的骨改建中，一些骨小梁可能发生吸收导致断裂，原来规则的海绵状网状结构将变成不规则的孔状结构，使小梁表面呈多孔性表现[23-24]。此次实验中骨体积分数比例高，结构模式指数与骨小梁模式因子均为负值，提示髁突软骨下骨具有较高的骨质密度，以板状骨为主，可承受较高的负荷而不至形变[25]。结合此次实验其余结果，骨体积分数、骨小梁厚度等随时间增大，骨量呈增长模式；骨小梁数目结构模式、连通性以及孔隙率等随时间延长呈逆向表达，骨小梁表现有序、致密化生长改变。以上结果说明幼年时期大鼠髁突密度较低，以板状骨小梁为主，骨小梁数量多，体积纤细，交错连通，充满孔隙；成年后，大鼠髁突同样以板状骨小梁为主，但板状骨与杆状骨比例增大，骨小梁之间融合，使骨小梁数量虽然减少，但厚度却显著增加，继而发生了空间结构的变化，小梁间的连通降低，间距减小，整个骨生长空间被更多骨结构充满，因此孔隙减少，骨质更为紧密[26-27]。

大鼠生长过程中，雌雄大鼠生长发育特点存在一定相似性[28]。此次研究结果中无论雌鼠还是雄鼠，在0-3个月参数差异均有显著性意义，并且各参数数值变化大，可见大鼠在这一时期经历了一次生长发育快速期；在5个月时增幅平缓，直到7个月又开始回升，骨结构的变化呈快速-减缓-快速这样一个变化曲线，因此5个月相较而言是作为一个平台期来过渡缓和，但由于此次实验未设置其余中间过渡观测时间点，无法确定平台期具体出现时间。通过观察大鼠从0-3个月再到5个月随时间增长的变化趋势，还发现骨形态与骨小梁形态以及骨小梁空间结构变化并不是以同样的速率生长，而是存在一定差异[29]。骨空间形态的变化以及骨密度的增大，可能首先表现在骨小梁形态的变化、骨髓腔之间的融合及成骨细胞的分化，使得小梁的厚度增大，继而发生了空间结构的变化，小梁间的连通降低，间距减小，整个骨生长空间被更多骨结构充满，因此孔隙减少；骨小梁的内部结构增殖变化，从而导致了骨体积增加及整体骨表面积的降低[30-31]。整个生长过程中，骨小梁变化更显著于骨形态的变化。这些生长规律对于雌鼠和雄鼠具有一定共通性，但由于此次实验样本量限制，具体模式需要进一步研究[32]。

从不同时间周期上来看，雌雄大鼠的生长方式也有一定的区别[33]。实验中4个时间周期雌性大鼠骨形态参数骨体积分数均高于雄性大鼠，骨表面积比低于雄鼠；骨小梁空间结构方面：小梁间连通性、孔隙率一直是雌性大鼠处于低值，雌性的骨小梁排列各向异性度优于雄鼠。但是各个参数出现显著变化的时间周期却不尽相同，3-5个月间，雌鼠的骨面积密度、骨小梁数目以及连通性等已经出现了一次显著增长；而雄鼠却在5-7个月间才观察到这一系列变化，多组数据综合提示，观察期内雌性大鼠的髁突骨质密度比雄性高，生长高峰期早于雄性出现，说明青少年早期雌鼠骨硬化相对偏强，骨量生长趋势更为显著，软骨下骨形成更快，考虑是性激素在髁突的生长与骨代谢中起到重要调节作用[34-35]。以上结果在其他实验中得到证实，大鼠髁突软骨和软骨下骨的快速发育变化主要发生在4个月之前，软骨下骨的形成在雌性大鼠中比在雄性大鼠中更快，因此雌性大鼠的髁突更早出现体积增长[11]。

在同一时间周期的比较中，0月组大鼠并无性别差异，到3个月仅有骨小梁分离度性别差异有显著性意义，直到5个月时骨小梁空间结构上骨小梁的连通性以及排列上，雌性明显优于雄性(P < 0.05)。骨小梁形态参数骨小梁厚度、数目变化同时期比较性别差异虽然无显著性意义，但却与其他参数表现出逆向变化——在5个月前雄鼠次于雌鼠，7个月时出现优化。这说明雌性大鼠的整体生长发育快于雄性，但其快速增长并没有使髁突软骨下骨获得更优良的骨质空间结构，反而雄性大鼠虽然生长缓慢，骨量以及小梁内部排列情况上发展暂时弱于雌性，但其持续增长，依据骨小梁厚度及数目，在骨小梁形态上筑基，在发育后期获得更佳的骨质性
能[36-37]。到7个月各参数雌雄达相近水平(P > 0.05)，性别差异消除，推测是由于雄性大鼠进入生长高峰，而雌性大鼠已达平台期，生长发育减缓、导致雌雄间差距减小[38]。

此次研究针对髁突软骨下骨微结构特点及生长发育情况进行了初步探讨，发现髁突软骨下骨骨形态参数指向偏致密化，雌鼠的生长高峰期存在于5个月之前而雄性滞后，并且在整个观察期内，雌鼠的多数参数生长变化均优于雄性，直到7个月才表现相近。由此得出结论，髁突软骨下骨骨质致密，以板状骨为主；雌性髁突软骨下骨生长发育早于雄性，并且先于雄性进入生长平台期。但由于前文提及的诸多局限因素，此次研究尚存许多不足之处，期待将来能够加大样本量、丰富研究方法得出更为深入的实验结果与结论。
中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

大鼠髁突软骨下骨骨微结构生长发育的特征

Characteristics of the growth, development and microarchitecture of condyle subchondral bone in rats

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[1]	钟毅征, 黄培镇, 蔡群斌, 郑利钦, 何兴鹏, 董航. 影响骨小梁微有限元模型最大应力的骨微结构指标[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(9): 1313-1318.
[2]	李梦菲, 仉红, 赵少剑, 殷广浩, 王其宝. 叉头样转录因子3在粪肠球菌感染模型大鼠难治性根尖周炎病变中的表达[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(8): 1187-1192.
[3]	龙燕鸣, 谢梦生, 黄加洁, 薛文利, 荣慧, 李晓捷. 酪蛋白激酶2相互作用蛋白1调控骨质疏松大鼠骨髓间充质干细胞的成骨能力[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(6): 878-882.
[4]	廖益东, 明江, 宋文学, 王梓力, 张宇, 廖一飞, 徐卡娅, 杨华. 一种同时培养原代皮质及海马神经元的实验方法[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(6): 897-902.
[5]	李晓寅, 杨晓青, 陈淑莲, 李正超, 王梓琪, 宋震, 朱达仁, 陈旭义. 胶原/丝素蛋白支架联合神经干细胞治疗创伤性脊髓损伤[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(6): 890-896.
[6]	王金玲, 黄夏荣, 屈萌艰, 黄福锦, 尹林伟, 钟培瑞, 刘静, 孙光华, 廖阳, 周君. 运动训练老年骨质疏松大鼠骨量及骨微结构的变化[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(5): 676-682.
[7]	杨恒, 郑丽英, 刘志立, 王勤章, 郝志强, 王敬珅, 汪渊, 李永乐, 谭明辉, 邹晓峰, 张国玺, 黄若辉, 江波, 钱彪. 结扎不同部位输精管大鼠睾丸的生理功能[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(5): 720-725.
[8]	陈晓驷, 谭小艳, 刘田丰, 韩登鹏, 魏波, 胡资兵, 吴少科. 积雪草酸对骨质疏松模型大鼠生物力学特性与骨小梁面积及Runx2蛋白的影响[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(2): 246-251.
[9]	王欢欢, 王青, 唐鹏, 张睿, 闵红巍. 体外冲击波干预骨关节炎大鼠软骨细胞的增殖和自噬[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(2): 252-257.
[10]	税晓平, 李春莹, 李明娟, 李顺昌, 孙君志, 苏全生. 有氧和抗阻运动干预2型糖尿病模型大鼠海马抗氧化应激指标和脑源性神经营养因子表达的变化[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(2): 264-269.
[11]	娄旭佳, 阮蓉, 金其贯, 胡玉龙. 白藜芦醇干预运动性疲劳模型大鼠线粒体动力学的变化[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(17): 2625-2630.
[12]	战莹, 武晓丹, 郝珊瑚. 放射性131Ⅰ 诱导的甲状腺功能减退大鼠模型的构建[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(17): 2631-2636.
[13]	王京, 卢思彤, 吴印林, 刘玉东, 邹维艳, 孙美群. 新生SD大鼠大脑皮质神经元的原代培养及鉴定[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(15): 2344-2349.
[14]	徐明奎, 许日明, 林业武, 罗原泰, 张熙辉, 周理, 袁仕国. 柚皮素调控巨噬细胞极化和肌卫星细胞增殖修复骨骼肌损伤[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(14): 2133-2138.
[15]	孙小桐, 程艺, 毕蓝, 王慧达. 甲状旁腺激素及甲状旁腺激素相关肽对正畸过程中组织改建的影响[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(14): 2234-2241.