人、猪、大鼠来源网状层真皮组织学及材料学表征的比较

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.2014.47.012

中国组织工程研究 ›› 2014, Vol. 18 ›› Issue (47): 7608-7614.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2014.47.012

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人、猪、大鼠来源网状层真皮组织学及材料学表征的比较

张永虎，宋国栋，左海斌，贾军，马印东，范春节，李培龙

山东大学附属济南市中心医院烧伤科，山东省济南市 250013

修回日期:2014-10-23 出版日期:2014-11-19 发布日期:2014-11-19
通讯作者: 宋国栋，教授，山东大学附属济南市中心医院烧伤科，山东省济南市 250013
作者简介:张永虎，男，1985年生，山东省商河县人，汉族，山东大学医学院外科学在读硕士，主要从事创伤修复与皮肤组织工程研究。
基金资助:
国家临床重点专科建设项目经费资助项目；山东省科技发展计划项目(2013GSF11870)；山东省医药卫生科技发展计划项目(2011HZ008)；济南市留学人员创业计划资助项目(20080405)

Comparative analyses of histological and material properties of reticular dermis derived from human, swine and rats

Zhang Yong-hu, Song Guo-dong, Zuo Hai-bin, Jia Jun, Ma Yin-dong, Fan Chun-jie, Li Pei-long

Department of Burn, Jinan Central Hospital Affiliated to Shandong University, Jinan 250013, Shandong Province, China

Revised:2014-10-23 Online:2014-11-19 Published:2014-11-19
Contact: Song Guo-dong, Professor, Department of Burn, Jinan Central Hospital Affiliated to Shandong University, Jinan 250013, Shandong Province, China
About author:Zhang Yong-hu, Studying for master’s degree, Department of Burn, Jinan Central Hospital Affiliated to Shandong University, Jinan 250013, Shandong Province, China
Supported by:
the National Key Clinical Specialist Construction Programs of China; Shandong Provincial Technology Development Projects, No. 2013GSF11870; the Medicine and Health Scientific Development Plan of Shandong Province, No. 2011HZ008; Jinan Overseas Students Pioneer Project, No. 20080405

摘要/Abstract

摘要：

背景：课题组以往研究证实，猪边腹部网状层真皮质地柔软，伸展性也较其他部位好，适合作为异种脱细胞真皮的制作材料，但将其与人网状层真皮和大鼠网状层真皮进行组织形态学和材料学表征的系统对比未见相关报道。
目的：研究猪边腹部、大鼠背部与人网状层真皮在组织学、生物力学、分子结构和热稳定性等方面的差异。
方法：取人、猪边腹部、Wistar大鼠背部网状层真皮标本并大体观察，石蜡切片后行苏木精-伊红染色、苦味酸-天狼星红染色，显微照相后用图像分析软件测量分析；样本真空干燥并复水后用电子拉伸机测量其力学性能并计算杨氏模量；真空干燥后的样品研碎后用傅里叶红外光谱仪及同步热分析仪分析测量。
结果与结论：猪边腹部网状层真皮胶原纤维束直径与人网状层真皮无差异，大鼠背部胶原纤维束较人网状层真皮细(P < 0.01)；猪边腹部网状层真皮间隙率较人网状层真皮低(P < 0.01)，大鼠网状层真皮间隙率与人网状层真皮相似(P=0.17)。猪网状层真皮胶原纤维排列紧密杂乱，Ⅰ型胶原蛋白含量及Ⅰ型、Ⅲ胶原蛋白比值高于人网状层真皮(P < 0.05)，Ⅲ胶原蛋白含量低于人网状层真皮(P < 0.05)；大鼠网状层真皮Ⅰ型和Ⅲ胶原蛋白含量及其比值与人网状层真皮相近(P > 0.05)。3种网状层真皮杨氏模量差异无显著性意义。大鼠网状层真皮胶原蛋白分子有较多的氢键参与，人较少，猪介于两者之间；大鼠网状层真皮热稳定性较好，人和猪次之。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：生物材料；骨生物材料; 口腔生物材料; 纳米材料; 缓释材料; 材料相容性；组织工程

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关键词: 生物材料, 材料相容性, 猪边腹部, 大鼠, 网状层真皮, 间隙率, 胶原束直径, 苦味酸-天狼星红染色, 杨氏模量

Abstract:

BACKGROUND: Previous studies of our research group have confirmed that the texture of porcine reticular dermis at lateral ventral part is softer and has more extensibility than other parts. Therefore, it may serve as the raw material of xenogenic acelluar dermal matrix. However, its comparison with human and rat reticular dermis has not been reported systematically in aspects of histomorphology and material characterization.
OBJECTIVE: To compare the reticular dermis from the lateral region of porcine abdomen and rat dorsal part with the reticular dermis from human in histology, biomechanics, molecular structure, thermal stability and other properties.
METHODS: The reticular dermis samples were taken from adult human, the lateral region of porcine abdomen, the back of rats, for gross observation. Paraffin sections were observed by hematoxylin and eosin staining and sirius red staining under a light microscopy. The relevant data of micrograph were measured by imagine analysis software. These samples were also vacuum-freezing dried and rehydrated, and then their mechanical properties were tested with a electronic tensile machine to calculate the Young’s modulus. Some vacuum-freezing dried samples were powdered and detected by Fourier transform infrared spectrometer and simultaneous thermal analyzer.
RESULTS AND CONCLUSION: There were no differences in collagen fiber bundle diameter of the reticular dermis from adult human and the lateral region of porcine abdomen, but the reticular dermis from the back of rats was thinner than that from adult human (P < 0.01). The gap between the reticular layer of the dermis of the lateral region of porcine abdomen was lower than that from adult human (P < 0.0.1); however, there was no difference in the gap between the reticular layers of the dermis of the rat back and adult human (P=0.17). Collagen fibers of porcine reticular dermis were arranged tightly in disorder; the content of type I collagen and ratio of type I/III collagen were higher than those in the reticular dermis from adult human (P < 0.05), but the content of type III collagen was less than that in the reticular dermis from adult human (P < 0.05). Contents of type I and III collagen and their ratio were similar between the reticular dermis of rats and adult human (P > 0.05). There was no significant difference in the Young’s modulus of the three kinds of reticular dermises. Hydrogen bonds involved in the reticular dermal collagen molecules ranged as follows: rats > swine > human. Rat reticular dermis has better thermal stability than that of swine and adult human.

中国组织工程研究杂志出版内容重点：生物材料；骨生物材料; 口腔生物材料; 纳米材料; 缓释材料; 材料相容性；组织工程

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Key words: dermis, swine, persons, rats

中图分类号:

R318

张永虎，宋国栋，左海斌，贾军，马印东，范春节，李培龙. 人、猪、大鼠来源网状层真皮组织学及材料学表征的比较[J]. 中国组织工程研究, 2014, 18(47): 7608-7614.

Zhang Yong-hu, Song Guo-dong, Zuo Hai-bin, Jia Jun, Ma Yin-dong, Fan Chun-jie, Li Pei-long. Comparative analyses of histological and material properties of reticular dermis derived from human, swine and rats[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2014, 18(47): 7608-7614.

图/表（结果） 9

2.1 大体观察 3组标本新鲜时均为乳白色，猪边腹部真皮可见大量毛孔，且较为粗大，质地较人和大鼠稍僵硬，伸展性稍差。大鼠网状层真皮质地较为细腻、柔软，也可见较多毛孔，但较细小。人真皮质地在3组之中居中，毛孔较少，伸展性较大。

2.2 生物力学 3组样品复水效果良好，复水后组织呈乳白色，与真空干燥前质地无明显区别。力学检测结果显示：与人网状层真皮比较，猪边腹部网状层真皮的杨氏模量[(29.79±18.82)，(36.58±10.79) MPa，P=0.44]、大鼠背部网状层真皮的杨氏模量[(37.99±16.55)，(36.58± 10.79) MPa，P=0.36]差异均无显著性意义。

2.3 苏木精-伊红染色

光镜观察结果：猪真皮胶原纤维较为粗大，排列较紧密，毛细血管较人少见且血管直径较小；大鼠真皮胶原较纤细，排列疏松，毛细血管较猪真皮多，与人真皮近似，见图1。

测量结果：猪胶原纤维束直径与人比较差异无显著性意义[(12.30±1.62)，(11.74±2.73) μm，P=0.34]。大鼠胶原纤维束直径与人比较差异有显著性意义[(9.69±1.70)，(11.74±2.73) μm，P < 0.05]，即大鼠真皮胶原纤维比人真皮胶原纤维细；间隙率测量结果显示，人与猪之间差异有显著性意义(P < 0.01)，而人与鼠之间差异无显著性意义，即猪真皮较人排列致密，大鼠与人近似(P=0.17)，见表1。

2.4 苦味酸-天狼星红染色 胶原经天狼星红染色后，在偏振光显微镜下Ⅰ型具有较强的双折光性，为橙黄色或红色，Ⅲ型则折光性较弱，呈暗绿色。本实验发现猪边腹部网状层真皮胶原纤维排列紧密杂乱，Ⅲ型胶原含量较少，Ⅰ型、Ⅲ型胶原比例较人明显增大(5.11±1.20，3.04±0.79，P < 0.05)；而大鼠与人比较无明显差别(3.24±1.32，3.04±0.79，P=0.72)，见图2。Ⅰ型、Ⅲ型胶原纤维含量及Ⅰ/Ⅲ型胶原统计结果显示(表2)，人与猪之间3个指标比较差异均有显著性意义(P < 0.05)，人与大鼠之间3个指标比较差异均无显著性意义(P > 0.05)。

2.5 热分析 在导数热重法曲线38-200 ℃范围内对峰面积积分以评估失重速率，结果显示人的失重速率最快，为11.58±0.80，其次为猪的11.33±2.02，大鼠速率最慢，为10.07±2.83(图3)。图4显示猪真皮组织与人的热力学行为相似，大鼠与人差异性较大。3组的第一个熔融峰的统计结果显示大鼠的熔融开始温度较高，猪和人较低(表3)。

2.6 傅里叶红外扫描 3组样本均显示典型的胶原蛋白酰胺带(图5)。猪网状层真皮酰胺A位置高于人，酰胺Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ带的位置与人比较差异无显著性意义；大鼠网状层真皮酰胺A和酰胺Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ带的位置与人比较差异均无显著性意义(表4)。酰胺带宽度(例如酰胺Ⅰ带和酰胺Ⅱ带)猪宽于人，大鼠与人近似。酰胺A峰强度比较，猪、大鼠网状层真皮胶原均强于人，尤以大鼠为甚，这说明大鼠酰胺A具有更多的氢键参与，而人最少，猪居中^[22-24]。

参考文献

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引言

材料方法

设计：组织形态学和材料学表征比较性实验。

时间及地点：于2013年11月至2014年8月在山东大学附属济南市中心医院中心实验室、山东大学药学院药物分析测试中心、山东大学新材料研究中心完成。

材料：人全层皮肤标本3例，为成年男性大腿和背部正常皮肤，均为外伤住院后自愿捐献。

实验动物：四五月龄健康雄性白色家猪6头，体质量50-60 kg，由济南德美养殖业有限公司提供；9周龄清洁级雄性Wistar大鼠6只，体质量318-326 g，由山东大学实验动物中心提供，许可证号：SCXK(鲁)20130009。

实验方法：

样品的制备：取健康雄性白色家猪6头，去毛后，切取边腹部全层皮肤标本，面积约为10 cm×4 cm大小。取清洁级Wistar大鼠6只，用脱毛器脱毛后，切取背部全层皮肤，面积约10 cm×3 cm。人全层皮肤标本3例。3类标本均用鼓式取皮机制取0.4 mm厚网状层真皮(苏木精-伊红染色证实)。用于组织学染色的标本均用40 g/L多聚甲醛固定后，按常规制作组织蜡块，组织切片机切片，厚度为4 μm。用于生物力学测试、傅里叶红外光谱扫描、热分析的标本用真空冷冻干燥机进行真空干燥处理，-50 ℃，0.1 kPa真空条件下真空干燥8 h^[14]。

大体观察：通过肉眼观察及触摸比较3组标本的质地。

生物力学试件制作：将真空干燥后的样品裁成80 mm×5 mm的力学检测试件^[15]，PBS复水30 min后^[16]，用电子拉力试验机预调3次后进行单轴拉伸试验，拉伸速度为10 mm/min，微机记录数据并自动计算杨氏模量(MPa)^[17]。

苏木精-伊红染色：石蜡切片脱蜡至水后常规进行苏木精-伊红染色，显微镜照相后，选取无毛囊结构的200倍照片，用图片中的比例尺标定图像分析软件IPP 6.0 (Image-Pro Plus 6.0)的标尺，然后进行如下测量：①选取独立的胶原纤维束测量其直径。②测量图片中的白色空白区域面积占整个图片的面积百分比。每组随机取6张切片，每张切片随机取5个视野，按盲法进行测量^[18]，用SPSS 17.0对测量结果统计分析。

苦味酸-天狼星红染色：石蜡切片常规脱蜡至水，Mayer’s苏木精染色5 min，0.1%饱和苦味酸天狼星红染色液染色60 min，脱水透明后中性树胶封固，用偏振光显微镜观察Ⅰ、Ⅲ型胶原纤维分布情况，并用IPP 6.0软件分析Ⅰ、Ⅲ型胶原纤维所占面积百分比及其两者之比。每组取6张切片，每张切片随机2个200倍视野，按盲法进行测量^[18]。

热分析：采用同步热分析仪进行热重分析和差示量热扫描法热分析。将3组冻干后的标本取4-7 mg剪碎，添加到氧化铝坩埚中并压实。设定升温速率为10 ℃/min，温度范围为25-600 ℃，氮气气氛^[19]。仪器自动记录热重分析曲线和差示扫描量热曲线。并用origin 8.0做导数热重曲线^[20-21]。

傅里叶红外扫描：3组标本真空干燥后，取5 mg左右研成粉末，与溴化钾混合后压片，即用傅里叶变换红外光谱仪进行光谱扫描分析^[19]。

主要观察指标：猪边腹部、大鼠背部与人网状层真皮在组织学、生物力学、分子结构和热稳定性等方面的差异。

统计学分析：数据以x(_)±s表示，采用SPSS 17.0统计软件进行独立样本t 检验，方差不齐时用t’ 检验。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：生物材料；骨生物材料; 口腔生物材料; 纳米材料; 缓释材料; 材料相容性；组织工程

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讨论

脱细胞真皮支架用于临床真皮缺损的修复重建，在选择异种脱细胞真皮支架制作材料时，其组织形态和材料学表征与人真皮相似程度值得首要考虑。1964年，Montagna等^[25]指出猪皮肤与人皮肤在组织形态上有一定相似之处。本实验室前期研究发现大约克夏猪边腹部皮肤质地较为柔软，延展性也较其他部位好^[13]。本实验发现猪边腹部网状层真皮与人胶原纤维束直径比较差异无显著性意义(P > 0.05)。但肉眼观察发现猪网状层真皮的质地与人差异较大，而大鼠与人比较相似。苏木精-伊红染色统计分析发现猪边腹部网状层真皮胶原纤维排列紧密，间隙率为(23.13± 4.68)%，明显较人(36.56±2.87)%紧密(P < 0.05)，而大鼠背部网状层真皮的(39.01±4.51)%与人接近(P > 0.05)，由此推测大鼠网状层真皮胶原的三维空隙大小更接近于人，从而利于种子细胞的浸润^[14]。胶原纤维是构成真皮组织的主要成分，也是细胞外基质的主要组成部分。真皮组织中的胶原纤维类型主要为Ⅰ型胶原纤维和Ⅲ型胶原纤维^[7]。本实验发现成人真皮组织中Ⅰ型胶原纤维占总胶原纤维的(74.51±4.44)%，Ⅲ型为(25.49±4.44)%。与Riekki^[26]和荣艳华等^[27]的研究结果基本一致。本实验发现猪Ⅰ型、Ⅲ型胶原纤维及其比值与人比较有较大的差异(P < 0.05)。大鼠则更接近于人(P > 0.05)。

现早已明确Ⅰ型胶原主要聚合成粗纤维，起支撑作用，伸展性和弹性较小；Ⅲ型胶原较细，其伸展性和弹性较大。本实验中3组的天狼星红染色均可见Ⅲ型胶原散在分布于Ⅰ型胶原周围，呈较细的暗绿色。人、猪、大鼠网状层真皮组织中Ⅰ、Ⅲ型胶原的含量及其比值，以及胶原致密程度可能导致其生物力学性能有差异。但本实验结果显示猪边腹部网状层真皮与人比较杨氏模量差异无显著性意义(P=0.44)，与郑必祥等^[12]报道的猪背部皮肤杨氏模量明显大于人不同，这可能是由于猪边腹部网状层真皮组织不同于猪背部的胶原纤维排列方式，而是呈多方向排列，导致纵向拉伸试验未能准确反映其力学特性。

构成胶原的原胶原纤维是三螺旋结构，其肽链为(Gly-x-y)的重复序列^[28-29]，其中脯氨酸、羟脯氨酸的含量可明显的影响到胶原蛋白的三螺旋结构，即羟脯氨酸含量高则胶原蛋白的分子结构就越稳定^[30]。本实验中38-200 ℃范围内导数热重曲线结果显示人的失重速率最快，其次为猪，大鼠失重速率最慢。差示扫描量热结果显示：人、猪、大鼠的熔融开始温度分别是(38.70±1.24)，(38.13± 3.44)，(39.78±5.28) ℃，焓值分别是(-223.01±26.71)， (-235.17±45.12)，(-170.34±58.35) J/g，以此可以推测大鼠羟脯氨酸含量高于人，所以其热稳定性较好^[30-31]。

现早已明确稳定胶原蛋白三螺旋结构的主要力是氢键^[32]，由于羟脯氨酸具有羟基氢键，在胶原蛋白的稳定性维系中具重要作用^[33]。傅里叶红外光谱扫描显示大鼠酰胺A峰最强，其次为猪，人酰胺A峰则较弱，这说明大鼠酰胺A峰具有更多的氢键参与，而人最少，猪居中^[22-24]。这意味着与大鼠相比，人的胶原组成具有更复杂的分子间结构和较多的三重螺旋，猪居中^[34]。
猪边腹部网状层真皮组织胶原纤维束直径及热力学行为与人接近，杨氏模量与人无统计学差异，取皮面积也较大鼠面积大，在单块较大面积脱细胞真皮材料的制作方面具有较好的应用前景。大鼠背部网状层真皮组织胶原纤维束排列与人类似，Ⅰ、Ⅲ型胶原含量及其比值也接近于人，热稳定性较好，在脱细胞真皮材料制作方面也具有一定的应用价值，在较小面积的脱细胞真皮材料制作时其临床效果可能优于猪边腹部网状层真皮。

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