运动影响骨转换：促进或抑制骨细胞/破骨细胞的发育和活性

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.2014.42.022

中国组织工程研究 ›› 2014, Vol. 18 ›› Issue (42): 6838-6843.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2014.42.022

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运动影响骨转换：促进或抑制骨细胞/破骨细胞的发育和活性

张玲莉¹，陈炳霖¹，邹军²

1上海体育学院，上海市 200438
2上海体育学院科研处，上海市 200438

修回日期:2014-09-15 出版日期:2014-10-08 发布日期:2014-10-08
通讯作者: 邹军，博士，教授，上海体育学院科研处，上海市 200438
作者简介:张玲莉，女，1989年生，安徽省淮南市人，汉族，上海体育学院在读硕士，主要从事运动训练对骨代谢影响的研究。
基金资助:
教育部高等学校博士学科点专项科研基金资助课题(20133156110002)；国家自然科学基金项目(81170323)；“上海市人类运动能力开发与保障重点实验室(上海体育学院)(11DZ2261100)”资助

Effects of exercise on bone turnover: promoting or inhibiting development and viability of osteoblasts/osteoclasts

Zhang Ling-li¹, Chen Bing-lin¹, Zou Jun²

1Shanghai University of Sport, Shanghai 200438, China
2Scientific Research Office, Shanghai University of Sport, Shanghai 200438, China

Revised:2014-09-15 Online:2014-10-08 Published:2014-10-08
Contact: Zou Jun, M. D., Professor, Scientific Research Office, Shanghai University of Sport, Shanghai 200438, China
About author:Zhang Ling-li, Studying for master’s degree, Shanghai University of Sport, Shanghai 200438, China
Supported by:
the Specialized Research Fund for the Doctoral Program of Higher Education, Ministry of Education, No. 20133156110002; the National Natural Science Foundation of China, No. 81170323; a grant from Shanghai Key Laboratory for Development and Protection of Human Exercise Capacity (Shanghai University of Sport), No. 11DZ2261100

摘要/Abstract

摘要：

背景：骨转换标志物是骨骼重建过程中，存在于血液或尿液中的产物，可用于评价骨吸收和骨形成率是否正常，提示潜在的骨骼疾病。
目的：分析运动对血液和尿样本中骨转换标志物水平的影响。
方法：计算机检索PubMed数据库和万方医学网相关文献，英文检索词为“bone formation，bone resorption， alkaline phosphotase，osteocalcin PICP，PINP，hydroxyproline，Pyridinoline，Tartrate resistant acid phosphatase”；中文检索词为“骨形成；骨吸收；碱性磷酸酶；骨钙素；PICP和PINP，羟脯氨酸，吡啶啉和脱氧吡啶啉，抗酒石酸酸性磷酸酶”。收集运动对骨形成生化标志物影响的相关文章48篇进行探讨。
结果与结论：运动对骨转换的影响主要是对骨形成和骨吸收的影响，通过促进或抑制成骨细胞和破骨细胞的发育，提高或抑制成骨细胞和破骨细胞的活性，对骨重建起加速或延迟的作用。近年来研究表明，运动越来越多地作用于骨骼，而骨转换标志物较之于骨密度更早地出现变化。通过检测血、尿样本中骨转换标志物的水平，了解骨组织新陈代谢的情况，对于评价骨代谢状态、骨质疏松诊断分型、预测骨折风险，观察药物治疗的疗效，以及代谢性骨病的鉴别诊断等有重要意义。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

全文链接：

关键词: 组织构建, 骨组织工程, 骨形成, 骨吸收, 碱性磷酸酶, 骨钙素, 前胶原肽(PICP和PINP), 羟脯氨酸, 吡啶啉和脱氧吡啶啉, Ⅰ型胶原交联N末端肽(NTX), Ⅰ型胶原C端肽(CTX), 抗酒石酸酸性磷酸酶, 国家自然科学基金

Abstract:

BACKGROUND: Bone turnover markers are the products in the blood or urine in the process of bone reconstruction, which can be used to evaluate bone resorption and bone formation rate, thereby indicating potential bone diseases.
OBJECTIVE: To analyze the effect of exercise on the levels of bone turnover markers in the blood and urine samples.
METHODS: Databases of PubMed and Wangfang were retrieved with key words of “bone formation, bone resorption, alkaline phosphotase, osteocalcin PICP, PINP, hydroxyproline, pyridinoline, tartrate resistant acid phosphatase” by screening titles and abstracts to search papers related to exercise effects on the biological markers of bone formation. Finally, 48 papers were discussed.
RESULTS AND CONCLUSION: The effect of exercise on bone turnover refers to the influence on bone formation and bone resorption. Exercise enhances or inhibits the activity of osteoblasts and osteoclasts, and accelerates or delays bone reconstruction by promoting or inhibiting the growth of osteoblasts and osteoclasts. In recent years, exercise exhibits more and more influence on the bone. Bone turnover markers compared with bone mineral density show changes earlier. By measuring the levels of bone turnover markers in blood and urine samples, it help us to understand the metabolism of bone tissue, to evaluate bone metabolic state, osteoporosis diagnosis classification, predicting of fracture risk, to observe the curative effect of drug treatment, and to diagnosis the metabolic bone differential disease.

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

全文链接：

Key words: alkaline phosphatase, osteocalcin

中图分类号:

R318

张玲莉，陈炳霖，邹军 . 运动影响骨转换：促进或抑制骨细胞/破骨细胞的发育和活性[J]. 中国组织工程研究, 2014, 18(42): 6838-6843.

Zhang Ling-li, Chen Bing-lin, Zou Jun. Effects of exercise on bone turnover: promoting or inhibiting development and viability of osteoblasts/osteoclasts[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2014, 18(42): 6838-6843.

图/表（结果） 1

2.1 运动对骨形成生化标志物的影响

2.1.1 碱性磷酸酶和骨特异性碱性磷酸酶 碱性磷酸酶是在碱性条件下能水解多种磷酸酯并具有转磷酸基作用的一组酶，广泛分布于各组织中，参与骨矿化，有利于骨形成。骨特异性碱性磷酸酶是成骨细胞的胞外酶，由于其来源于成骨细胞，排除肝、肾、肠等疾病影响，是反映成骨细胞活性和骨形成的特异、敏感指标。成骨细胞活性增强，则骨特异性碱性磷酸酶分泌增加^[3]。

Shen等^[4]研究太极运动和阻力训练对老年人骨代谢的影响，28名久坐老年人被随机分到太极组或阻力训练组。6周后，两组老年人的血清骨特异性碱性磷酸酶都有增长，太极组高于阻力训练。

谢顺成等^[5]将4周龄70只雄性大鼠按体质量分层随机分为，对照组和运动组，根据其最大摄氧量(VO_2max)再将运动组分为65%，70%，75%，80%，85%和90% 6组。经过9周训练后，结果显示，70%运动组的大鼠血清碱性磷酸酶显著高于其他组，70%VO_{2 max}的运动训练是成骨细胞最活跃的强度。研究1个赛季(4-6个月)不同运动强度女子运动员的骨形成和吸收波动，分为对照组、篮球组、足球组和游泳组。研究表明，篮球组和足球组运动员的碱性磷酸酶高于游泳组和对照组，并且在赛季中保持稳定^[6]。

彭筱^[7]探讨游泳与雌激素受体调节剂对去卵巢大鼠骨代谢的影响，表明游泳组的大鼠碱性磷酸酶水平显著升高，以运动+药物组效果最明显。Shen等^[8-10]研究绿茶多元酚的补充和太极运动对绝经后并伴有骨量减少的女性骨转换血清标志物的影响。171名绝经后伴有骨量减少的女性被随机分为4组：安慰剂组(淀粉500 mg/d)、绿茶多酚组(500 mg/d)、安慰剂+太极组(安慰剂+60 min太极运动，3次/周)、绿茶多酚+太极组。结果表明，绿茶多酚补充和太极运动增加了骨特异性碱性磷酸酶，提高骨特异性碱性磷酸酶/抗酒石酸酸性磷酸酶。

适宜的运动项目和强度可使碱性磷酸酶和骨特异性碱性磷酸酶增加，加之雌激素受体的辅助进一步促进骨形成。由于人体肝、肾、骨、小肠、胎盘都能合成碱性磷酸酶，临床上检测的血清碱性磷酸酶是这几种组织产生的酶的总活性，特异性及敏感性较差。血清的总碱性磷酸酶最主要的来源是骨和肝脏，检测骨碱性磷酸酶的关键是将肝和骨碱性磷酸酶分开。近年来骨特异性碱性磷酸酶单克隆抗体的制备成功，建立的免疫分析法由于其灵敏度高、特异性好、可靠性强、操作简便，被广泛应用于临床^[11]。

2.1.2 骨钙素 骨钙素也称为骨γ-梭基谷氨酸蛋白(boneγ-carboxyglutamic acid-containing protein，BGP)或骨Gla蛋白、骨依赖维生素K蛋白，主要是由非增殖期成骨细胞特异合成分泌的一种非胶质骨蛋白。该蛋白一般在骨矿化峰期之后才会出现大量积聚，因此是骨骼发育的特异指标之一^[12]。

Ashizawa等^[13]对未经过训练的受试者进行一次抗阻运动，发现血清骨钙素浓度并没有显著变化，说明一次性短时训练对骨钙素浓度的影响并不明显。

采用格板电击刺激笼，配备照明抓杆，制造成年大鼠力量性训练模型，通过8周的熟悉训练和随后的6周负重训练后，分离测定骨钙素mRNA。结果显示，经过训练的雄鼠mRNA表达水平是对照鼠的4倍多，表明长期的力量训练刺激骨形成^[14]。

一次性耐力训练(包括跑台、功率自行车、慢跑、快速步行等，50%VO_{2 max}，30-90 min之间)对训练后即刻的血清骨钙素并无显著性影响^[15-17]。

研究维生素D受体多态性和运动训练对骨代谢的影响，选取年青男性FF基因组10人、Ff或ff基因组10人、对照组14人，两基因组通过6个周期的运动训练，测得两基因组的骨钙素比对照组有显著增长^[18]。14名顶级女子滑雪运动员在相对静止期、赛前期、赛季期进行骨钙素检测，得出在不同时期骨代谢标志物的变化不一，赛前期和赛季期骨钙素显著增加^[19]。

因此，一次性短时间的运动对骨钙素并未出现显著影响，长时间的力量训练可使骨钙素浓度增加；一次性耐力训练后即刻的骨钙素并无显著性变化，长期耐力训练可使骨钙素浓度值增加。

近年来，骨钙素已经成为临床上引起骨代谢改变疾病的重要检测指标之一，如绝经后骨质疏松症、原发性甲状旁腺功能亢进、甲状腺功能亢进、慢性肾功能不全、畸形性骨炎、糖尿病、慢性肝病、高泌乳素血症等。骨钙素值随年龄的变化以及骨更新率的变化而不同。一般来说，骨更新率越快，骨钙素值越高，反之则骨钙素值降低。

2.1.3 前胶原肽(PICP和PINP) 90%以上的骨基质是由Ⅰ型胶原组成，成骨细胞合成Ⅰ型前胶原分子，其羧基末端和氨基末端有延伸的多肽，分泌到胞外后被特异性酶分解，去除两端的多肽，产生血清PICP和PINP，因此PICP和PINP反映了Ⅰ型胶原的合成和转化，二者水平升高提示Ⅰ型胶原合成加快，骨形成活跃。

适度运动会影响到骨胶原蛋白网络性能^[20-22]。研究发现，9°下坡运动组的运动强度虽只有45%VO_{2 max}，明显低于6°上坡运动组(75%VO_{2 max})，但比较成骨指数(PICP/PINP)，9°下坡运动组与6°上坡运动组和安静对照组之间有显著差异。运动训练组马驹血清中Ⅰ型胶原蛋白降解产物水平升高，为持续运动训练提高骨转换提供了理论依据；同时，运动训练组PICP浓度水平明显高于自由放牧组和对照组^[23]。这一研究说明运动训练刺激骨组织，使骨中胶原蛋白合成代谢速度加快，含量增加。Tosun 等^[24]研究急性运动对骨转换的影响，将90名健康的女性分为跑步机上快走30 min和负重5 kg在跑步机上运动 30 min两组，结果测得两组间的PICP和PINP并无差异。

运动可以提高PICP和PINP的浓度，但具体强度产生影响还需进一步研究。PICP和PINP受昼夜节律和饮食的影响较小^[25-26]，且不受激素影响^[27]，是反映骨形成更为特异和敏感的指标。目前临床上多采用放射免疫法(RIA)和酶联免疫吸附法(ELISA)测定其含量^[3^，^28]。

2.2 运动对骨吸收生化标志物的影响

2.2.1 羟脯氨酸 羟脯氨酸是人体胶原蛋白的主要成分，为非必须氨基酸，当胶原降解时，它的降解产物从尿中排泄，尿羟脯氨酸总量被广泛应用于胶原降解的测量。因为大多数身体的胶原存在于骨骼中，并且骨胶原的清除和取代比其他组织更迅速，所以尿羟脯氨酸总量是骨转换的一个有意义的指标，但后面发现尿中羟脯氨酸仅50% 来源于骨，不特异，且易受饮食、组织炎症、创伤等非骨胶原代谢物的影响，尤其是对绝经后及老年性骨吸收缺乏敏感性，不能反映胶原转换中的微小变化。现被更多特异性骨吸收标志物如吡啶啉、脱氧吡啶啉所取代，但它在严重性骨病如Paget病和甲状旁腺功能亢进症等中仍作为一种有效的标志物^[3]。

两组绝经妇女经过6个月慢跑或舞蹈干预后，尿羟脯氨酸无明显差异，但较锻炼前尿羟脯氨酸明显下降^[29]。张林等^[30]将绝经后75名女教师分为运动组、运动补钙组和对照组，进行了为期6个月的对比试验，发现运动使尿羟脯氨酸/肌酐(羟脯氨酸/肌酐)值降低。

运动对绝经女性骨量的维持作用主要在于抑制骨吸收过程。

2.2.2 吡啶啉和脱氧吡啶啉 骨基质成熟胶原纤维中，A肽链末端的3个赖氨酸交联形成吡啶交联蛋白，该交联物视螺旋部分交联位点上的氨基酸是羟赖氨酸残基还是赖氨酸残基，若是前者就叫吡啶啉，而后者则称脱氧吡啶啉，它们在破骨细胞吸收过程中，从骨基质释放出来，以游离氨基酸或肽结合形式存在^[11]。吡啶啉主要存在于骨和软骨中，脱氧吡啶啉更局限，只存在骨组织中，且脱氧吡啶啉变成降解产物被释放入血，交联物在血中不被降解，不被肝脏代谢，不受饮食影响，骨组织特异性高，被认为是目前临床最好的评价骨吸收指标^[1^，^31]。测定尿中吡啶啉和脱氧吡啶啉最初用分子筛层析法、离子交换柱层析法及高效液相色谱法(HPLC)检测，现在多用ELISA、单克隆抗体化学荧光免疫法及NTX法、CTX法。

欧阳梅^[32]将50名老年人被分为越野行走组和对照组，越野行走组的尿脱氧吡啶啉排泄率(脱氧吡啶啉/肌酐)显著低于对照组。

Carvalho等^[33]研究跑步步态对四肢瘫痪患者骨标志物的影响，其中81.8%的患者通过跑步骨形成标志物增加；对比前后发现尿吡啶啉和脱氧吡啶啉显著降低，66.7%的偏瘫患者骨吸收标志降低。

Woitge等^[34]对20名健康男青年进行了为期4周的有氧运动后发现尿吡啶啉和脱氧吡啶啉显著降低；8周无氧运动后尿吡啶啉提高。

研究显示，在1 d内吡啶啉可变性是71%，脱氧吡啶啉是67%，平均日间可变性都是16%，平均跨间可变性研究吡啶啉是26%、脱氧吡啶啉是34%；健康女性绝经前是36%，绝经后是40%；若是样品不稳定和肌酐测定值的错误会增加可变性来源中的错误^[35]。

综上所述，长期的有氧训练导致尿吡啶啉和脱氧吡啶啉显著降低，使骨吸收降低；无氧训练导致尿吡啶啉提高，使骨转换的加速。因此，体育运动对骨代谢的影响要依赖于运动性质而定。

2.2.3 胶原衍生交联 Ⅰ型胶原N末端肽(amino-terminal cross-linking telopeptide of typeⅠ collagen，NTX) 和Ⅰ型胶原C端肽(carboxy-terminal collagen cross-linking telopeptide of typeⅠcollagen， CTX) ：NTX、CTX通过3-羟吡啶交联物将相邻的2个胶原分子各自N-末端或C-末端的1条肽链与毗邻的另1胶原分子螺旋处相连而成，在骨基质吸收过程中，NTX、CTX进入血循环，交联产物不能再合成胶原，而是随尿排出^[11]。是破骨细胞在骨吸收过程中降解产生的特异性产物，其在血液中以氨基末端肽(NTX)/羧基末端肽(CTX)形式存在，能直观的反映骨吸收情况^[28]。

O’Kane等^[36]研究竞赛项目耐力性运动员骨吸收标志物的差异，选取皮划艇、越野跑、游泳运动员与非运动员的本科生进行比较，结果显示组间的NTX和CTX-Ⅱ有显著性差异，以皮划艇运动员的NTX值最高，皮划艇和越野跑的运动员显著高于游泳运动员和本科生；越野跑运动员的CTX-Ⅱ高于皮划艇和游泳运动员以及本科生。

Kishimoto等^[37]发现短时间高强度的跳跃运动使非运动员年轻女性的CTX显著降低。

Eliakim等^[38]发现耐力训练使健康男性的NTX显著降低，对照组的NTX没有改变；训练组和对照组的CTX均没有发生改变。说明短时间的训练可促进青少年骨形成。Banfi等^[39]发现在运动训练期间，CTX没有NTX敏感。

NTX、CTX是使用最为广泛的胶原降解标志物，其水平反映了破骨细胞骨吸收活性。耐力性运动项目以强度较大影响比较明显，短时间高强度运动对其也有影响，同时，CTX没有NTX敏感。但是目前看来运动对骨吸收的影响所用NTX、CTX较少，有待进一步研究。

2.2.4 抗酒石酸酸性磷酸酶 抗酒石酸酸性磷酸酶是6种酸性磷酸酶(ACP)同功酶之一，主要由成熟破骨细胞释放，在成骨细胞中含量少，是破骨细胞的标志酶^[1^，^40-41]。当骨吸收时，破骨细胞活动并释放大量抗酒石酸酸性磷酸酶入血，因此血清抗酒石酸酸性磷酸酶水平可反映破骨细胞活性和骨吸收状态。抗酒石酸酸性磷酸酶在血液循环中以抗酒石酸酸性磷酸酶5a和抗酒石酸酸性磷酸酶5b两个亚型存在，抗酒石酸酸性磷酸酶5a来源于炎性巨噬细胞，抗酒石酸酸性磷酸酶5b则主要来源于破骨细胞^[28]。

Vicente等^[42]将12周雄性和雌性大鼠分为训练组和久坐不动组，用RT-PCR检测抗酒石酸酸性磷酸酶mRNA表达来研究运动训练对不同性别大鼠骨代谢的影响，结果显示，雄性和雌性训练大鼠组抗酒石酸酸性磷酸酶mRNA表达都显著比久坐不动组降低。

梁蕾等^[43]测定15名足球女运动员1年训练期间前后3次(间隔6个月)的骨标志物水平。抗酒石酸酸性磷酸酶5b第2及3次与第1次测试结果间差异显著，但3次测试结果与正常值相比差异均无显著性。提示足球运动导致的成骨效应是建立在骨的高代谢转换基础之上。Sumida等^[44]将36名绝经前业余跑步者分为跑步组和对照组，经过1年的休闲长跑后，所有的受试者抗酒石酸酸性磷酸酶5b都升高，表明长跑可能对于维持骨骼健康起作用。

Kishimoto等^[37]研究短时间高强度的跳跃运动使非运动员年轻女性的抗酒石酸酸性磷酸酶5b显著降低。Tsuchiya等^[45]研究偏心运动对骨代谢标记物的影响，17名未经过训练的年轻人被分为两组分别进行60或30最大偏心运动，结果表明，60偏心运动组的抗酒石酸酸性磷酸酶5b显著高于30组。李世昌等^[46]将32只3月龄SD雌性大鼠随机分为假手术组、安静组、游泳组和跳跃组。8周后，测定各组大鼠结果发现跳跃组大鼠抗酒石酸酸性磷酸酶水平显著降低。

彭筱^[7]探讨游泳运动与选择性雌激素对去卵巢大鼠骨代谢的影响，表明运动组的大鼠抗酒石酸酸性磷酸酶水平显著降低，以运动+药物组效果最明显。这与Shimano等^[47]研究结果一致。

抗酒石酸酸性磷酸酶5b由于其特异性高、结果不受昼夜变化、饮食、肝肾疾病的影响，已经成为第二代骨吸收的生化标志物，具有早期监测骨质、降低骨折风险的作用^[48]。目前更多的采用单克隆抗体双位点免疫法测定抗酒石酸酸性磷酸酶5b的活性^[11]。

运动对抗酒石酸酸性磷酸酶的影响因性别、运动类型、强度、结合药物而有所不同。施加运动干预后，雄性对抗酒石酸酸性磷酸酶的敏感性比雌性较强；长期有氧运动会使抗酒石酸酸性磷酸酶升高，与强度成正相关；服用一定的雌激素伴随运动会抑制骨吸收的速率。

2.2.5 其他的骨吸收标志物 其他的骨吸收标志物还包括尿半乳糖羟赖氨酸、游离γ-羧谷氨酸等等，由于指标用的较少，测试比较复杂，研究尚不多。

这些骨转换生化标志物显示了如何标记不同个体之间的生理以及反映运动对骨骼的影响。例如抗酒石酸酸性磷酸酶5b由骨钙素分泌，反映破骨细胞的活性，运动会使二者增加，进而增加骨代谢速率；胰岛素样生长因子1可以激活骨钙素和NTx的急性反应。

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Effects of exercise on bone turnover: promoting or inhibiting development and viability of osteoblasts/osteoclasts

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