膝关节后交叉韧带断裂对内侧副韧带组织学的影响

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.2013.02.017

中国组织工程研究 ›› 2013, Vol. 17 ›› Issue (2): 280-285.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2013.02.017

• 组织构建与生物力学 tissue construction and biomechanics • 上一篇下一篇

膝关节后交叉韧带断裂对内侧副韧带组织学的影响

俞芳，李康华，章灿，李宇晟，高曙光，卢邦宝

中南大学湘雅医院骨科研究所，中南大学湘雅医院骨科，湖南省长沙市 410008

收稿日期:2012-05-16 修回日期:2012-07-23 出版日期:2013-01-08 发布日期:2013-01-08
通讯作者: 李康华，教授，中南大学湘雅医院骨科研究所，中南大学湘雅医院骨科，湖南省长沙市 410008 Lkh8738@gmail.com
作者简介:俞芳☆，女，1983年生，浙江省永康市人，汉族，2011年中南大学湘雅医学院毕业，博士，主要从事骨与关节损伤的研究。yukang7171930@yahoo.com.cn

Effect of posterior cruciate ligament rupture on histological features of medial collateral ligament

Yu Fang, Li Kang-hua, Zhang Can, Li Yu-sheng, Gao Shu-guang, Lu Bang-bao

Institute of Orthopedics, Xiangya Hospital of Central South University, Department of Orthopedics, Xiangya Hospital of Central South University, Changsha 410008, Hunan Province, China

Received:2012-05-16 Revised:2012-07-23 Online:2013-01-08 Published:2013-01-08
Contact: Li Kang-hua, Professor, Institute of Orthopedics, Xiangya Hospital of Central South University, Department of Orthopedics, Xiangya Hospital of Central South University, Changsha 410008, Hunan Province, China Lkh8738@gmail.com
About author:Yu Fang☆, Doctor, Institute of Orthopedics, Xiangya Hospital of Central South University, Department of Orthopedics, Xiangya Hospital of Central South University, Changsha 410008, Hunan Province, China yukang7171930@yahoo.com.cn

摘要/Abstract

摘要：

背景：通过比较Ⅰ型胶原、Ⅲ型胶原相对数量和Ⅰ/Ⅲ型胶原的比值可以一定程度上判断韧带的组织学性能。
目的：观察膝关节后交叉韧带断裂兔保持较低生理负荷和活动度时内侧副韧带组织学的变化。
方法：24只成年雄性家兔双侧膝关节配对为自身对照，实验侧行后交叉韧带完全切断，对照侧只暴露后交叉韧带而不切断，造模后第8，16，24，40周随机处死6只实验兔。进行苏木精-伊红染色，天狼猩红染色检测Ⅰ型和Ⅲ型胶原的相对数量。
结果与结论：①苏木精-伊红染色结果：8，16，24周两组内侧副韧带胶原分布、排列无明显差别；40周时实验组胶原纤维较对照组稀疏。②天狼猩红染色结果：8，16，24周实验组内侧副韧带的Ⅰ型和Ⅲ型胶原纤维总和分别较对照组显著增加(P < 0.05)；40周时实验组较对照组显著减少(P < 0.05)；8周实验组和对照组之间内侧副韧带的Ⅰ/Ⅲ型胶原纤维的比值差异无显著性意义(P > 0.05)；16，24，40周时实验组比值显著分别小于对照组(P < 0.05)。说明兔膝关节后交叉韧带损伤后短期内对内侧副韧带组织学特性无明显影响，随着时间延长，组织学特性显著下降。

关键词: 组织构建, 组织构建与生物力学, 膝关节, 后交叉韧带, 断裂, 内侧副韧带, 胶原纤维, 组织学特征, 韧带修复, 组织构建图片文章

Abstract:

BACKGROUND: By comparing the relative quantity of typeⅠ and III collagens and type Ⅰ/Ⅲ collagen ratio, we can determine the ligament histology performance to some extent.
OBJECTIVE: To explore the histological effect of posterior cruciate ligament injury on the medial collateral ligament under a lower physiological load in rabbits.
METHODS: Bilateral knees of 24 male rabbits were enrolled for a self-control trial. Posterior cruciate ligaments at the experimental side were transected, and those in the control side were only exposed but not transected. At the 8th, 16th, 24th and 40th weeks after modeling, six rabbits were executed randomly, and then the histological alteration of the medial collateral ligament was observed through hematoxylin-eosin staining and picrosirius-polarization staining.
RESULTS AND CONCLUSION: (1)Hematoxylin-eosin staining: At the 8th, 16thand 24th weeks, there was no obvious difference in the collagen distribution and arrangement of the medial collateral ligament between experimental group and control group; at the 40th week, the collagen was thinner in the experimental group. (2)Picrosirius-polarization staining: At the 8th, 16th and 24th weeks, the total number of type Ⅰ and Ⅲ collagens in the medial collateral ligament of the experiment group was more than that in the control group (P < 0.05); however, at the 40th week, the total number of type I and III collagens in the medial collateral ligament of the experimental group was much fewer than that of the control group (P < 0.05); at the 8th week, ratio of type Ⅰ/Ⅲ collagen in the medial collateral ligament of the experimental group did not differ from that in the control group (P > 0.05); however, at the 16th, 24th and 40th weeks, the ratio of type Ⅰ/Ⅲ collagen in the experimental group was much fewer than that in the control group (P < 0.05). In short-term, posterior cruciate ligament injury has no significant effect on histological properties of the rabbit medial collateral ligament. However, the histological properties can decrease significantly with time.

Key words: tissue construction, tissue construction and biomechanics, knee, posterior cruciate ligament, fracture, medial collateral ligament, collagen fibers, histological features, ligament repair, tissue construction photographs- containing paper

中图分类号:

R318

俞芳，李康华，章灿，李宇晟，高曙光，卢邦宝. 膝关节后交叉韧带断裂对内侧副韧带组织学的影响[J]. 中国组织工程研究, 2013, 17(2): 280-285.

Yu Fang, Li Kang-hua, Zhang Can, Li Yu-sheng, Gao Shu-guang, Lu Bang-bao. Effect of posterior cruciate ligament rupture on histological features of medial collateral ligament[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2013, 17(2): 280-285.

图/表（结果） 6

2.1 实验动物数量分析共24只家兔，造模后分4个时间点进行观察，实验过程中动物无脱失。
2.2 组织学观察结果后交叉韧带切断后8，16，24周实验组和对照组的内侧副韧带之间无明显差别。40周时实验组可见一些圆形、椭圆形和少量梭形细胞，纵行排列，细胞颜色深，大小不一，分布不均，细胞外的胶原纤维较细小，稀疏，排列整齐，见图1。

图1 实验组40周时内侧副韧带可见一些圆形、椭圆形和少量梭形细胞，纵行排列，细胞颜色深，大小不一，分布不均(苏木精-伊红染色，×400)
Figure 1 In the experimental group, there were some round and oval cells as well as a small amount of spindle cells in the medial collateral ligament at 40 wk, presenting with vertical rows, deep color, different sizes and uneven distribution (Hematoxylin-eosin staining, ×400)

对照组可见一些梭形细胞，纵行排列，细胞颜色深，大小不一，分布不均，细胞外的胶原纤维致密，排列整齐，见图2。

图2 对照组40周时内侧副韧带可见一些梭形细胞，纵行排列，细胞颜色深，大小不一，分布不均，细胞外的胶原纤维致密(苏木精-伊红染色，×400)
Figure 2 In the control group, there were some spindle cells in the medial collateral ligament at 40 wk, presenting with vertical rows, deep color, different sizes and uneven distribution, as well as dense extracellular collagen fibers (Hematoxylin-eosin staining, ×400)

2.3 各时间点实验组和对照组内侧副韧带的Ⅰ型和Ⅲ型胶原纤维的相对总面积比较 8，16，24周时实验组的内侧副韧带中Ⅰ型和Ⅲ型胶原纤维的相对总面积均显著大于对照组(P < 0.05)。40周时实验组的Ⅰ型和Ⅲ型胶原纤维的相对面积显著小于对照组(P < 0.05)，见表1。

偏振光显微镜下发现40周实验组胶原纤维明显疏松，局部排列欠整齐，大多数走向一致，Ⅲ型胶原纤维分布在Ⅰ型胶原纤维束的之间，见图3。

图3 实验组40周时胶原纤维明显疏松，局部排列欠整齐，Ⅲ型胶原纤维分布在Ⅰ型胶原纤维束的之间(天狼猩红染色结果，×400)
Figure 3 In the experimental group, obviously loose collagen fibers were seen and locally arranged irregularly at 40 wk; type Ⅲ collagen fibers distributed between type Ⅰ collagen fiber bundles (Picrosirius- polarization staining, ×400)

对照组的胶原纤维排列整齐，成束状，走向一致，Ⅲ型胶原纤维零星分布在Ⅰ型胶原纤维束的内部，见图4。

图4 对照组40周胶原纤维排列整齐，成束状，走向一致，Ⅲ型胶原纤维零星分布在Ⅰ型胶原纤维束的内部(天狼猩红染色结果，×400)
Figure 4 In the control group, collagen fibers arranged regularly and in bundles, and type Ⅲ collagen fibers scattered inside the fiber bundles of collagen type Ⅰ (Picrosirius-polarization staining, ×400)

2.4 不同时间点实验组和对照组内侧副韧带的Ⅰ型/Ⅲ型胶原纤维的比值比较各时间点实验组的内侧副韧带中Ⅰ/Ⅲ型胶原纤维的比值均小于对照组，且16，24，40周的实验组和对照组间比较，差异有显著性意义 (P < 0.05)，见表2。

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引言

材料方法

设计：同体自身对照观察。

时间和地点：于2010年1月至12月在中南大学实验动物中心和中南大学形态学实验室完成。

材料：

实验动物：2月龄家兔24只，雄性，平均体质量(2.5±0.4) kg，由中南大学湘雅医院实验动物部提供，许可证号SYXK(湘)2005-0005。在干预前适应饲养环境7 d；环境温度(21±3) ℃，

相对湿度(55±5)%，光暗周期24 h，为正常昼夜节律，实验动物进行分笼饲养，自由饮水。每日观察动物饮食、有无腹泻等。实验过程中对动物的处置符合医学伦理学标准。

方法：

实验分组：24只实验兔双侧膝关节随机分为实验组和对照组，造模后第8，16，24，40周做为观测时间点，每个时间点随机处死6只实验兔进行组织学研究。

模型制备：实验兔经耳缘静脉注入3%戊巴比妥溶液(0.03 mg/kg)，麻醉满意后仰卧位固定，行前、后抽屉和内、外侧翻应力实验，检查膝关节稳定性。双侧膝关节区域备皮、消毒、铺巾。实验组行膝髌旁内侧切口，逐层切开皮肤、皮下组织和髌内侧支持带，将髌骨向外侧脱位，暴露后交叉韧带，并完全切断，术中保护关节内组织，仔细止血，生理盐水冲洗后逐层缝合，用纱布绷带包扎，不予固定。对照组操作步骤同实验组，但只暴露后交叉韧带而不切断。术后分笼饲养，自由饮水，每日观察实验兔饮食、有无腹泻、伤口感染等。青霉素80×10⁴ U肌注，1次/d，连续3 d。按各时间点采用空气栓塞法分批处死实验兔，立即解剖内侧副韧带。

主要观察指标：①苏木精-伊红染色观察：生理盐水冲洗内侧副韧带标本，置入40 g/L多聚甲醛溶液中固定 24 h，经脱钙、脱水、透明、包埋、切片、贴片，用苏木精-伊红染色后在显微镜下观察胶原的分布和排列。②天狼猩红偏振光法观察：常规切片、脱蜡、脱水，后置于天狼猩红苦味酸染色液中浸泡1 h，冲洗后复染、透明、封固。每个标本取一张切片，偏振光显微镜下观察Ⅰ型和Ⅲ型胶原纤维的分布、形状。在400倍下对每张切片随机抽取5个视野，在同一曝光条件下照相，用Image-Pro Plus 6.0图像分析软件分别测定红色、黄色以及绿色的面积，得到Ⅰ、Ⅲ型胶原纤维相对总面积，Ⅰ/Ⅲ型胶原纤维比值。胶原纤维相对面积的单位为象素(Pixel)。

统计学分析：采用SPSS 13.0 for Windows 统计软件进行统计分析。采用均x(_)±s表示，两样本均数比较采用t 检验，P < 0.05认为差异有显著性意义。

讨论

韧带的Ⅰ型胶原是由紧密排列的、粗大的胶原纤维组成，能够抵抗较高的载荷；而Ⅲ型胶原为细小纤维，并且强度不及Ⅰ型胶原。因此通过比较Ⅰ型胶原、Ⅲ型胶原相对数量和Ⅰ/Ⅲ型胶原的比值可以一定程度上判断韧带的组织学性能。Amiel等[13]对2，12，36个月龄的新西兰大白兔内侧副韧带进行研究，发现随着兔子年龄增长，韧带内的水分含量明显下降，胶原的交联程度也增加，且胶原合成率从2个月的最高值降到36个月的最低值，膝关节内侧副韧带的结构逐渐趋向成熟，组织学性能也不断改善。因此作者选择相同性别和月龄的实验兔，只进行同一时间点内侧副韧带组织学性能的比较。另外，兔膝关节只有在伸直和过度屈曲时内侧副韧带拉紧，而静止站立时膝关节屈曲，后交叉韧带切断后膝关节未予固定，导致后向不稳。家兔虽能自由活动，但由于饲养笼空间较小，膝关伸屈节活动范围有限，关节载荷一般为体质量负荷。

早期研究发现在韧带组织愈合过程中首先产生Ⅲ型胶原[14]，经过一段时间之后转化为Ⅰ型胶原，随着Ⅲ型胶原向Ⅰ型胶原的转化，肌腱和韧带获得更强大的力学性能。发现周期性的拉伸刺激后，内侧副韧带成纤维细胞表达高水平Ⅲ型胶原mRNA[15]，而Ⅰ型胶原mRNA无明显增加，7.5%形变刺激可引起内侧副韧带成纤维细胞Ⅲ型胶原mRNA出现时间依赖性表达增多，而5%形变却不能。Busch等[16]发现对髌韧带成纤维细胞进行机械刺激，6 h后Ⅰ型前胶原蛋白及纤维蛋白的释放量明显增加，而机械刺激30 min的成纤维细胞在12 h后检测到Ⅲ型前胶原蛋白的释放量明显增加。张蕾[17]对大鼠骨髓间充质干细胞施以10%形变刺激和周期性单向牵张刺激，发现12 h后Ⅰ型胶原和Ⅲ型胶原mRNA的表达显著增加，24 h后Ⅰ型和Ⅲ型胶原胶原蛋白的合成显著增多。在动物模型中也发现增加应力可以影响韧带组织的胶原合成。Mark切断兔子内侧副韧带后笼养4周时，在愈合组织下方植入钢钉以增加应力[18]，一段时间后发现胶原的总量和Ⅰ/Ⅲ型胶原的比值比未植入钢钉的自然愈合组更接近正常，因此认为增加应力可以改善韧带组织学重塑。细胞外基质为广泛分布在细胞间的动态网状结构[19]，一直处于不断产生与降解的动态平衡中[20]，在组织的损伤和愈合过程中伴随着原有细胞外基质的降解和新细胞外基质的合成。Kjær等[21]认为机械应力增加时胶原合成增多和基质金属蛋白酶水平下降，转录和翻译后修饰，以及局部和全身的生长因子的释放都在锻炼后增加。日常一定范围内的生理机械刺激对于骨与关节软骨、韧带非常重要。Sun等[22]发现对成纤维滑膜细胞受到2%的拉伸应力后，基质金属蛋白酶1和基质金属蛋白酶13的mRNA和蛋白水平都下降。对膝关节前交叉韧带损伤大鼠的后交叉韧带中基质金属蛋白酶2活性进行检测[23]，发现随着时间的推移，基质金属蛋白酶2无论从活化形式或是酶原形式都存在时间依赖性的递增趋势。力学刺激引起的胶原合成多于基质金属蛋白酶降解，致使胶原的数量不断增加，短期内形成一种动态平衡。胶原的合成转化增加，重塑了韧带的结构和功能。本实验中后交叉韧带切断后膝关节未予固定，实验兔能自由活动，但由于饲养笼空间较小，膝关节活动范围有限，关节载荷一般为较低生理负荷。本实验认为8，16，24周时后交叉韧带缺失可引起胫骨后向移位幅度加大，导致内侧副韧带的应力一定程度增加，但短期内并不能造成韧带的损伤，反而刺激韧带结构性重塑和功能性适应，力学性能出现改善。

韧带的黏弹性可以高度适应膝关节功能，胶原纤维允许一定范围内的拉伸，但当外力超出其允许范围或长时间超负荷，便会发生成纤维细胞或胶原的损伤。杨开英等[24]发现损伤首先发生于韧带细胞，进一步的拉伸会累计胶原纤维，细胞的严重受损对韧带的修复极其不利。因此认为虽然后交叉韧带断裂短期内并没有造成内侧副韧带的损伤，但随着时间的延长，各软组织的松弛度不断增加，加载于内侧副韧带的应力也相应增加，出现缓慢的韧带损伤。内侧副韧带中细胞的损伤导致胶原合成的减少，因此不论是Ⅰ型或是Ⅲ型胶原纤维都出现减少，导致Ⅰ型和Ⅲ型胶原纤维总量下降。有学者对25例重建后交叉韧带的病例进行平均9.1年的随访[25]，发现损伤1年后进行手术重建疗效果欠佳。近来的生物力学研究表明后交叉韧带损伤的膝关节尤其屈曲>70° 时[26-27]，内侧、髌股关节面接触的面积或者负荷发生明显改变。后交叉韧带损伤后胫骨后移的距离过大或者异常张力负荷长期作用下出现应力重新分布，不但导致软骨细胞的退变，也将使其他组织力学性能下降。

通过组织学观察发现在短期内后交叉韧带断裂组的内侧副韧带胶原纤维的数量较完整组增加，但是Ⅰ型/Ⅲ型胶原纤维的比值与后交叉韧带完整存在差别，因此认为结构重塑并没有使韧带完全达到正常。40周时内侧副韧带Ⅰ型和Ⅲ型胶原纤维的数量下降明显。通过这一系列的研究，实验发现后交叉韧带损伤如果长时间未能有效的恢复后向稳定性，即使是较低的生理载荷和有限的活动度，也可以出现内侧副韧带的损伤。

膝关节后交叉韧带断裂对内侧副韧带组织学的影响

Effect of posterior cruciate ligament rupture on histological features of medial collateral ligament

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