刚性或柔性外固定器诱导小鼠骨折处愈合组织形成的效果及稳定性比较

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.1452

摘要/Abstract

摘要：

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文题释义：

刚性外固定器：一种自制的单侧外固定器，包含1个与螺钉连接的坚硬聚合物块，该固定器刚性为17.9 N/mm，用于固定小鼠闭骨折部位，能导致纤维组织轻度减少，同时减少软骨形成，从而有效诱导小鼠骨折处愈合组织形成。

柔性外固定器：一种由2个距离为2 mm的坚硬聚合物块所组成的外固定器，2个物块通过0.8 mm钢丝连接，该固定器刚性为0.76 N/mm。柔性外固定器能诱导小鼠骨折愈合组织形成，但该固定器由于弯曲刚度降低，愈伤组织中骨组分减少，体积增大，愈合组织中软骨、层状骨与编织骨增多，愈合时间较长。但柔性固定器能避免骨碎片位移，更有利于诱导继发性骨愈合。

摘要

背景：髓内钉内固定是最常使用的闭合性股骨骨折固定技术，但需要结合外固定器来稳定开放性骨折，以保持旋转稳定性。因为作用于骨折的负载和固定装置的稳定性决定了骨断端相对位移，所以这种装置可能会影响手术肢体的生理负荷，进而对愈合产生影响。

目的：比较不同刚度外固定器对小鼠骨折愈合组织形成效果及稳定性的作用，以寻求有效进行骨折固定治疗的新思路。

方法：使用刚性和柔性外固定器(轴向刚度分别为17.9和0.76 N/mm)用于稳定C57B/6小鼠股骨中的0.5 mm截骨间隙。在术后21 d，通过三点弯曲试验、μCT和组织形态计量分析2种外固定器对小鼠骨折愈合的影响。

结果与结论：①术后21 d，刚性固定组的弯曲刚度与对照完整骨相比降低了28.1%，柔性固定组的弯曲刚度与对照完整骨相比降低了18.9%，差异无显著性意义(P > 0.05)；②柔性组的整个愈伤组织的体积较刚性组增加了1倍多，并且最大直径也显著增大(P < 0.05)；而骨体积分数明显减少(P < 0.05)；③组织学分析显示，柔性组愈伤组织中的编织骨、层状骨和软骨的数量较刚性组显著增多(P < 0.05)；④提示具有不同刚度的刚性或柔性外固定器均能诱导小鼠骨折处愈合组织形成，但是在柔性固定下愈合出现延迟。

ORCID: 0000-0002-7360-7984(李宏元)

中国组织工程研究杂志出版内容重点：人工关节；骨植入物；脊柱；骨折；内固定；数字化骨科；组织工程

关键词: 骨折, 小鼠, 外固定器, 刚度, 柔性, 骨折愈合, 稳定性, 编织骨, 层状骨, 软骨

Abstract:

BACKGROUND: Internal fixation with intramedullary nails is the most commonly used technique for closed femoral fractures, but external fixators are needed to stabilize open fractures in order to maintain rotational stability. Because the load acting on the fracture and the stability of the fixator determine the relative displacement of the broken end of the bone, the device may affect the physiological load of the operative limb, and then affect the healing.

OBJECTIVE: To compare the effects of different stiffness external fixators on the formation and stability of fracture healing tissues in mice, in order to find a new way of effective fracture fixation treatment.

METHODS: We introduced such a model using rigid and flexible external fixators with considerably different stiffness (axial stiffness of 17.9 and 0.76 N/mm, respectively). Both fixators were used to stabilize a 0.5 mm osteotomy gap in the femur of C57B/6 mice. Three-point bending tests, μCT, and histomorphometry demonstrated a different healing pattern after 21 days.

RESULTS AND CONCLUSION: (1) Flexural stiffness of the rigid group was significantly reduced by 28.1% compared with the control intact bone, while flexural fixation reduced the flexural rigidity to 18.9% of the intact bone with no significant difference between the two groups after 21 days (P > 0.05). (2) Compared with the rigid group, the volume of the whole callus of the flexible group was more than doubled, and the maximum diameter also significantly increased (P < 0.05); while the bone volume fraction significantly decreased (P < 0.05). (3) Histological analysis showed that the numbers of braided bone, laminar bone and cartilage in the callus in the flexible group were significantly higher than those of the rigid group (P < 0.05). (4) The selected rigid and flexible fixations with different stiffness both lead to callus formation, but healing is delayed under flexible fixation.

Key words: fractures, mice, external fixators, stiffness, flexibility, fracture healing, stability, braided bone, layered bone, cartilage

中图分类号:

R459.9|R318|R683.4

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图/表（结果） 2

2.1 实验动物数量分析 实验选用32只雌性C57B/6小鼠，配对比较法随机分为2组，均16只。经造模处理后最终纳入造模成功小鼠16只，每组8只，其余小鼠因造模失败、死亡等原因脱落。

2.2 固定器的生物力学特征 此次研究所用的刚性和柔性固定器线性轴向刚度分别为刚性为17.9 N/mm和 0.76 N/mm。考虑到小鼠体质量为25 g，这导致刚性和柔性固定器在体内的片段间运动分别为0.014 mm和 0.3 mm。将片段间运动与0.5 mm裂缝间隙宽度相关联，得到刚性和柔性固定器的弯曲刚度分别为1.5 N•mm²和1.2 N•mm²。

2.3 地面反作用力和运动 手术完成后7 d，所有小鼠的活动减少到术前的50%左右，手术肢体的地面反作用力下降了约40%，刚性组和柔性组之间差异无显著性意义(P > 0.05)。随着术后时间的延长，2组小鼠的活动和手术肢体的地面反作用力随之增加，但组间差异无显著性意义(P > 0.05)，见图2。

2.4 生物力学测试结果 术后21 d，刚性固定组的弯曲刚度与对照完整骨相比降低了28.1%，柔性固定组的弯曲刚度与对照完整骨相比降低了18.9%，刚性组和柔性组之间的抗弯刚度比较差异无显著性意义(t=0.741，P=0.471)，见图3。

2.5 μCT扫描结果 与刚性组相比，柔性组整个愈伤组织的体积增加了1倍多，并且最大直径也显著增大 (P < 0.05)；而骨体积分数明显减小(P < 0.05)，见表1。

2.6 组织形态测定 总体而言，组织学结果与μCT扫描所观察到的结果一致，见图4。

柔性组中愈伤组织明显大于刚性组。与刚性组相比，在术后21 d柔性组愈伤组织中的编织骨、层状骨和软骨的数量显著增多(P < 0.05)，见图5。

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引言

材料方法

1.1 设计 随机对照动物实验。

1.2 时间及地点 于2018年5至6月在哈励逊国际和平医院实验室完成。

1.3 材料

1.3.1 刚性和柔性固定器自制2种结构不同的单侧外固定器以获得至少20倍的轴向刚度差异。每个固定器均含有4个微型Schanz螺钉(直径=0.45 mm)组成。对于刚性固定器，包含1个与螺钉连接的坚硬聚合物块，见图1A。对于柔性固定器，由2个距离为2 mm的坚硬聚合物块组成，2个物块通过0.8 mm钢丝连接(直径= 0.3 mm)，见图1B。固定器长度为10 mm。外螺丝和内螺丝之间的距离是2.5 mm，内螺丝之间的距离是4 mm。该设备重0.22 g。

1.3.2 固定器的生物力学特性使用50 N称重传感器试验机(德国Zwick/Roell公司)测定固定器的刚度。将固定器安装在塑料管(直径=2.2 mm)上。将管在内螺钉之间切断，形成0.5 mm的断裂间隙，并且外端用甲基丙烯酸甲酯嵌入铝圆筒中。为了使固定器在轴向负载下自由弯曲，气缸通过钢球连接到测试机上。轴向刚度由力-位移曲线的斜率确定；使用与前述相同的方法测试扭转刚度，最大扭矩为 50 N•mm。

1.3.3 实验动物 32只雌性(6个月)C57B/6小鼠由西南医科大学动物实验中心提供，平均体质量25 g，小鼠生产许可证号：SCXK(川)2018-17；使用许可证号：SYXK(川) 2018-065。将小鼠饲养在具有12 h昼夜节律的个体笼中(370 cm²)，小鼠采用配对比较法随机分组，随机分为刚性组和柔性组(n=16)。实验动物护理和使用遵循动物中心的规定。

1.4 方法

动物模型制作：术前2 d至术后3 d，在小鼠的饮用水中加入盐酸曲马多止痛药(25.0 mg/L；生产厂家：深圳海王药业有限公司；批准文号：国药准字H20033331)。术前小鼠皮下注射硫酸阿托品(50 μg/kg；生产厂家：河南润弘制药股份有限公司；批准文号：国药准字H41020324)后，用2%异氟烷麻醉。穿透筋膜浅层和股二头肌之间的筋膜暴露股骨。将固定器用4个微型Schanz螺钉安装在侧卧位，将第1，2螺钉置于转子近端和远端。调整固定块后，使用0.45 mm的Gigli锯在内螺钉之间截取0.5 mm骨头。用可吸收线缝合肌肉和不可吸收的线缝合皮肤。以小鼠骨折端无明显移位，肢体血运正常，能自由活动及进食进水为造模成功。术后为了避免伤口感染，小鼠每天皮下注射盐酸克林霉素注射液(45 mg/kg，生产厂家：成都天台山制药有限公司，批准文号：国药准字H20064325)直到术后第3天。最终各组中模型建造成功和存活的小鼠均为8只。

1.5 主要观察指标

1.5.1 地面反作用力和运动的监测分别在术前和术后4，8，12，16和21 d，测量每只小鼠手术肢体的地面反作用力。

地面反作用力的测定：使小鼠自由移动穿过亚克力玻璃隧道，记录手术肢体站立期间的垂直地面反作用力峰值。

运动的监测：在12 h黑暗循环期间，将红外光束检测系统装配到每个笼中记录小鼠的运动。记录光束被中断的次数来量化运动。

1.5.2 生物力学测试在术后21 d(运动测试后)处死所有小鼠。在50 N称重传感器试验机上进行非破坏性三点弯曲试验以评估愈合股骨的抗弯刚度。对侧肢体作为对照。将骨的近端用甲基丙烯酸甲酯固定在铝制圆筒(直径=8 mm)中。圆柱体本身被固定在铰链接头中，用作弯曲测试的近端支撑件。骨体置于弯曲支撑上，2个支撑之间的距离为 20 mm(I)。将弯曲载荷F施加在愈伤组织的顶部并连续记录骨体偏转到最大力为1.5 N。计算来自负载-变形曲线的线性区域的斜率(k)的弯曲刚度(EI)。

由于骨痂并不总是位于骨体的中间(I/2)，所以考虑负载向量与近侧(a)和远侧(b)支撑体之间的距离来计算EI=k(a²b²/3l)(N•mm²)^[9-10]。

1.5.3 微型计算机断层扫描(μCT) 在生物力学测试后，使用分辨率为30 μm的CT Yscope系统(德国Stratec公司)成像股骨，借助3D软件使整个愈伤组织可视化，测量愈伤组织的总体积、最大直径和骨体积分数^[11-12]。

1.5.4 组织学分析取股骨进行非钙化组织学处理。将股骨固定在体积分数4%甲醛中，通过增加乙醇浓度进行脱水，并包埋在聚甲基丙烯酸甲酯中。在圆锯上连续切片，并且将每个股骨的中纵向切片研磨至70-80 μm厚的切片。将其表面用1%甲酸蚀刻30 s，冲洗，用1%甲苯胺蓝染色15 min，并在去离子水中洗涤后吸干。在外螺纹孔之间的区域用荧光显微镜进行观察。测定愈伤组织中编织骨、层状骨、软骨数量^[13-14]。

1.6 统计学分析 采用SPSS 18.0软件，计量资料以x(_)±s表示，比较分析采用t 检验，P < 0.05表示差异有显著性意义。

讨论

闭合性骨折的常规治疗手段为髓内钉固定治疗，该手术治疗骨折的疗效已得到临床医生的普遍认同，髓内钉固定术的操作方法比较简单，轴线固定符合生物力学的原理，用于骨折治疗时能够起到预防旋转、短缩的作用，同时髓内钉固定术所引起的软组织损伤较少，不会对骨折部位的血供造成严重影响，利于骨折愈合。但也需注意的是，髓内钉固定术对手术操作的要求较高，要求规范和准确地控制骨折固定的稳定以性，才能确保骨折复位效果^[15-16]。此外，髓内钉植入物可能会对骨内膜和骨髓造成损伤，从而引起术后诸多并发症，影响患者术后有效恢复，因此临床也一直在寻求其他有效的骨折固定方法，来规避髓内钉固定术中存在的缺点^[17-18]。

近年来的研究指出，采用外固定器固定的开放式截骨术虽然可能引起软组织创伤而延迟愈合^[19-20]，但是该法具有以下优点：①以标准化的方式进行截骨术，减少对骨髓、骨内膜等造成的损伤；②外固定器可更好地控制骨折部位固定的稳定性，特别是在扭转和剪切负荷下(尤其是旋转不稳定性和剪切运动妨碍骨折愈合)^[21]。由于外固定器与骨折间隙相距一定距离，因此不会影响愈合过程。再者，较之髓内钉固定等方式，外固定器能够随时调整骨折的对位线，且对关节的影响较小，复位固定简单牢固，尤其适用于开放性骨折及继发性骨折的治疗。Histing等^[22]在体外比较了骨外固定器与几种髓内钉装置，结果显示骨外固定器产生类似于完整股骨的旋转刚度，而所有测试的髓内钉装置则表现出较低的刚度，这一研究结果提示采用骨外固定器治疗骨折有一定的可行性与优势。然而，目前关于骨外固定器的不同机械条件对骨折愈合影响的研究少之又少，临床应用中缺乏有效的参考依据，使得骨外固定器在骨折治疗中的应用并不广泛^[23-24]。因此，此次研究以骨折小鼠模型为研究对象，分别采用刚性与柔性固定器固定治疗，旨在通过分析不同机械条件下的骨外固定器小鼠骨折愈合的影响。

此次研究通过使用与弹簧线连接的分开的固定块实现将刚性固定器转变为柔性固定器，生物力学测定结果显示，刚性和柔性固定器线性轴向刚度分别为17.9 N/mm和 0.76 N/mm，二者轴向刚度差异20倍左右。选择2种不同机械条件的固定器，预期在愈合效果上有相当大的差异，因为骨折间隙中的张力显著影响了骨形成的类型。Miller等^[25]的研究中提出了一种组织分化的假说，其认为局部小张力(<5%)可诱发膜内骨化，而张力超过15%则会引起纤维-软骨或结缔组织的形成。骨断端张力取决于裂缝间隙的大小，而骨断端位移则由作用于裂缝的载荷和裂缝固定的刚度决定。作者假设啮齿动物股骨的内力的轴向分量可以达到体质量的6倍，在术后初期，6倍体质量的负荷可能导致柔性固定下骨折块接触，因此预期会有明显不同的愈合结果。

研究机械影响的先决条件是断裂模型不会显著影响生理负荷。在外固定的股骨骨折模型中，更活跃的小鼠具有更大的骨痂与软骨，表明动物的活动行为会对骨折愈合结果产生一定的影响^[26-27]。因此，在此次实验中，通过监测2组小鼠的运动和地面反作用力，来了解其对骨折愈合的影响情况，结果显示，在手术完成后7 d，2组小鼠活动度减少到术前的50%左右，手术肢体的地面反作用力下降了40%左右，且随着术后时间的逐渐延长，2组小鼠的活动度与手术肢体地面反作用力随之增加，但2组相比并未见明显的差异。可见刚性外固定与柔性外固定并不会明显影响小鼠术后活动度，因此，实验首先排除了2组小鼠活动度及肢体负荷不同所引起的骨折愈合差异。

进一步分析2组小鼠的生物力学测试指标与μCT扫描指标，以了解不同外固定器对小鼠骨折的愈合效果与稳定性。刚性固定组的弯曲刚度与对照完整骨相比降低了28.1%。柔性固定组的弯曲刚度与对照完整骨相比降低了18.9%，表示刚性外固定器更符合生物力学要求。而在μCT扫描中发现，柔性外固定组小鼠的愈伤组织体积增大，愈伤组织中的骨组分减少，较之于刚性外固定组，各指标比较差异显著。这些结果证实了以前的研究，提示骨折愈合区的机械稳定性不仅取决于愈伤组织的大小，而且还取决于愈伤组织内的局部机械因素影响^[28-29]。而在这2种情况下，二次愈合均发生在膜内，表明外部固定器不够坚硬，不能完全直接骨化。此外，在术后初期的最大柔性条件下骨折块接触不会导致骨不连。

此前，很少有研究调查机械条件对小鼠模型的影响。Klein等^[30]比较了使用高刚度或柔性髓内钉固定对股骨骨折愈合情况，结果显示高刚度固定导致纤维组织轻度减少，软骨形成仅在愈合早期阶段增加，组间愈伤组织大小无差异，提示柔性髓内钉主要延迟了骨愈合的早期阶段。在另外的研究中，2个具有不同弯曲刚度的固定器被用来稳定股骨骨折^[31-32]，结果显示刚性固定器仅引发膜内骨化和微小的愈伤组织形成，而柔性固定则形成更大的愈伤组织，诱导了膜内和软骨下骨形成的混合物。此次研究中，组织学与μCT扫描所观察到的结果共同显示柔性组中愈伤组织明显大于刚性组，并且柔性组愈伤组织中的编织骨、层状骨和软骨的数量较刚性组显著增多。因此，虽然柔性固定较刚性固定存在一定程度的愈合延迟，但是柔性固定更有利于诱导继发性骨愈合。

总之，此次研究结果显示，具有不同刚度的刚性或柔性外固定器均能诱导小鼠骨折处愈合组织形成，但是在柔性固定下愈合出现延迟。虽然柔性固定器的刚度降低，但仍然实现较高的骨断端相对位移，并且避免骨碎片的位移。此外柔性固定更有利于诱导继发性骨愈合。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：人工关节；骨植入物；脊柱；骨折；内固定；数字化骨科；组织工程