膝关节骨性关节炎女性患者血清雌二醇水平：与年龄及病变程度的相关性

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.2014.46.030

中国组织工程研究 ›› 2014, Vol. 18 ›› Issue (46): 7533-7537.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2014.46.030

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膝关节骨性关节炎女性患者血清雌二醇水平：与年龄及病变程度的相关性

梁海波¹，苏伟¹，罗世兴²

¹广西医科大学第一附属医院，广西壮族自治区南宁市 530021；²广西医科大学第九附属医院，广西壮族自治区北海市 536000

修回日期:2014-10-29 出版日期:2014-11-12 发布日期:2014-11-12
通讯作者: 罗世兴，博士，副教授，副主任医师，硕士研究导师，广西医科大学第九附属医院，广西壮族自治区北海市 536000
作者简介:梁海波，男，1987年生，广西壮族自治区桂林市人，汉族，广西医科大学在读硕士，主要从事创伤骨科、关节外科方面的研究。
基金资助:
广西科技厅青年基金(2012GXNSFBA053124)；国家自然科学基金(81460345)

Relationship of serum estradiol levels with age and lesion severity in women with knee osteoarthritis

Liang Hai-bo¹, Su Wei¹, Luo Shi-xing²

¹First Affiliated Hospital of Guangxi Medical University, Nanning 530021, Guangxi Zhuang Autonomous Region, China; ²Ninth Affiliated Hospital of Guangxi Medical University, Beihai 536000, Guangxi Zhuang Autonomous Region, China

Revised:2014-10-29 Online:2014-11-12 Published:2014-11-12
Contact: Luo Shi-xing, M.D., Associate professor, Associate chief physician, Master’s supervisor, Ninth Affiliated Hospital of Guangxi Medical University, Beihai 536000, Guangxi Zhuang Autonomous Region, China
About author:Liang Hai-bo, Studying for master’s degree, First Affiliated Hospital of Guangxi Medical University, Nanning 530021, Guangxi Zhuang Autonomous Region, China
Supported by:
the Youth Fund of Guangxi Science and Technology Bureau, No. 2012GXNSFBA053124; the National Natural Science Foundation of China, No. 81460345

摘要/Abstract

摘要：

背景：膝关节骨性关节炎的发病机制至今仍不十分清楚，且缺乏早期诊断手段，但由于其多见于中老年女性群体中，推测其可能与人体内的血清雌二醇水平有密切关系。

目的：探索血清雌二醇水平与女性膝骨性关节炎严重度的相关性。

方法：收集2012年2月至2013年12月广西医科大学第一附属医院就诊的膝关节骨性关节炎患者76例，按绝经与否分为绝经前组(n=42)与绝经后组(n=34)，两组均参照Kellgren-Lawrence(K-L)分级标准，分为K-L 0，Ⅱ，Ⅳ级3个亚组，应用美国特种外科医院膝关节评分评定膝关节功能，采用电化学发光法检测受试者血清雌二醇水平，并进行相关性分析。

结果与结论：绝经前和绝经后女性膝关节骨性关节炎患者的血清雌二醇水平均随K-L分级升高及年龄增加而减低(P < 0.05)；相同K-L分级的绝经女性膝关节骨性关节炎患者的血清雌二醇水平比绝经前明显减低。线性回归分析显示，绝经前后女性膝关节骨性关节炎患者年龄与血清雌二醇水平存在负相关(R²=0.222，P < 0.05)，而美国特种外科医院膝关节评分与血清雌二醇水平存在正相关(R²=0.415，P < 0.05)。提示女性膝关节骨性关节炎的严重度与血清雌二醇水平呈负相关，与年龄呈正相关。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

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关键词: 组织构建, 骨组织工程, 雌二醇, 骨性关节炎, 女性, 绝经, 血清, 膝关节, Kellgren-Lawrence分级, 国家自然科学基金

Abstract:

BACKGROUND: The pathogenesis of knee osteoarthritis is still not very clear, and there is a lack of early diagnosis methods. Because it is more common in middle-aged women, it is suggested that the pathogenesis of knee osteoarthritis may be closely related to serum estradiol levels in the human body.

OBJECTIVE: To explore the correlation between the level of serum estradiol and the severity of osteoarthritis in female patients with knee osteoarthritis.

METHODS: Seventy-six female patients with knee osteoarthritis admitted in the First Affiliated Hospital of Guangxi Medical University from February 2012 to December 2013 were enrolled, and divided into premenopause group (n=42) and postmenopause group (n=34). According to Kellgren-Lawrence (K-L) grading, both two groups were subdivided into K-L 0, II and IV groups. The knee function was evaluated with Hospital for Special Surgery (HSS) Knee Score Standard in USA, the serum estradiol levels were detected with electrochemiluminescence immunoassay. Then, the correlation analysis was performed.

RESULTS AND CONCLUSION: The serum estradiol levels of the premenopause group and postmenopause group were decreased significantly with the increase of K-L grade and age (P < 0.05). Under the same K-L grade, the serum estradiol levels in the postmenopausal patients were significantly lower than those in the premenopausal patients. Linear regression analysis showed that there was a negative relationship between age and serum estradiol level (R²=0.222, P < 0.05), and there was a positive correlation between HSS scores and serum estradiol levels (R²=0.415, P < 0.05). The severity of knee osteoarthritis in female patients shows a negative correlation with the level of serum estradiol but a positive correlation with age.

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

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Key words: menopause, estradiol, osteoarthritis, knee, estrogens

中图分类号:

R318

梁海波，苏伟，罗世兴. 膝关节骨性关节炎女性患者血清雌二醇水平：与年龄及病变程度的相关性[J]. 中国组织工程研究, 2014, 18(46): 7533-7537.

Liang Hai-bo, Su Wei, Luo Shi-xing. Relationship of serum estradiol levels with age and lesion severity in women with knee osteoarthritis [J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2014, 18(46): 7533-7537.

图/表（结果） 2

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引言

膝关节骨性关节炎是运动系统的常见多发病，好发于40岁以上的中老年女性人群，中国六大城市抽样的女性膝关节骨性关节炎发病率高达32.8%^[1]。其常表现为膝痛、僵直及功能障碍，晚期病变者可导致劳动力丧失，给个人和社会造成沉重的负担^[1-2]。

目前国内外对骨性关节炎的发病机制做了不少的动物实验和临床研究，其发病机制仍未完全明了，研究者提出了许多学说，如骨下骨内高压学说^[3]：由于骨血液动力学的改变，在骨髓腔容积不变的前提下增加内容物引起压力增高，即表现为骨内压力增高。骨内高压持续增高存在下关节滑液pH值下降，成分改变，干扰并破坏了软骨细胞的正常代谢导致细胞变性坏死，胶原纤维解聚，蛋白多糖分解，软骨下骨破坏、修复，最终产生骨性关节炎；细胞因子学说^[4-5]：细胞因子对骨关节炎的发生、发展起了重要作用，如白细胞介素1、白细胞介素6、肿瘤坏死因子等在骨性关节炎中水平明显增高。白细胞介素1具有刺激软骨细胞分泌一氧化氮、前列腺E和白细胞介素6的作用，引起滑膜炎症和疼痛。

同时也有学者研究表明，骨性关节炎的发病机制与基因的表达有联系^[6]。但是近年来有研究报道血清雌二醇对于骨性关节的产生是具有十分重要的影响的^[7]，这是被广大临床工作者及研究人员所认可。但其血清雌二醇水平是如何引起人体骨性关节炎发生的明确机制尚不明确。血清雌二醇是人体的主要雌性激素，不仅对生殖和性功能有重要作用，也直接或间接影响骨骼代谢。

骨性关节炎是一种常见、多发的慢性、进行性、退行性病理改变，是人体随着年龄增大全身各个器官退变的一个方面^[8]。Kellgren-Lawrence(K-L)分级把骨性关节严重程度分为5级^[9]。实验按K-L分级把女性骨性关节患者分组，即根据病情严重程度分组，以验证血清雌二醇水平与膝关节骨性关节炎各时期的关系，为骨性关节炎的发病机制提供证据，给骨性关节炎的诊治和治疗提供依据。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

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材料方法

设计：同期非随机病例-对照实验。

时间及地点：实验于2012年2月至2013年12月在广西医科大学第一附属医院完成。

对象：收集2012年2月至2013年12月广西医科大学第一附属医院就诊的膝关节骨性关节炎患者。

诊断标准：符合膝关节骨性关节炎诊断标准^[10]。

纳入标准：①符合诊断标准。②通过临床和影像学检查确诊，记录性别、年龄、骨关节疾病史、月经史等。③临床资料记录完整。

排除标准：膝外伤手术史、膝关节感染、成年前膝关节畸形、代谢性骨病、下肢不等长、膝关节肿瘤史等的病例，任何患有甲状腺和甲状旁腺功能亢进、肝肾疾病、糖尿病、血脂异常等影响骨代谢疾病，及近期服用雌激素、孕激素治疗者均予以排除。

入选76例女性骨性关节炎患者，按绝经与否分绝经前组与绝经后组；参照X射线检查及K-L分级标准把膝骨关节炎分5级^[9]，0级：关节间隙正常；Ⅰ级：关节间隙可疑变窄，可能有骨赘；Ⅱ级：有明显骨赘，关节间隙可疑变窄；Ⅲ级：中等量骨赘，关节间隙变窄较明显，有硬化性改变； Ⅳ级：关节大量骨赘，关节间隙明显变窄，严重硬化性病变及明显畸形。

为了简化分组按照病情的正常、中度、重度，分为K-L 0，Ⅱ，Ⅳ级3组。因为在临床诊断时，大部分是根据患者的症状及膝关节正侧位X射线诊断。而K-L分级需要进一步检查例如CT，MRI必要时关节镜下诊断，才能准确分为5级。

所有研究对象和标本的收集获得广西医科大学临床研究伦理委员会批准；并与患者及其家属沟通并取得其同意加入该研究。

方法：

膝关节功能评价：参照美国特种外科医院膝关节评分对膝关节功能评定^[11]。美国特种外科医院膝关节评分标准是目前国际上常用的膝关节评分标准^[12]，其中包括：①疼痛(30分)。②关节功能(22分)。③关节活动度(18分)。④肌力(10分)。⑤关节曲屈畸形(10分)。⑥关节稳定性(10分)。⑦减分项目。美国特种外科医院膝关节评分分值越高，代表功能越好，其中，优：>85分；良：70-85分；中：60-69分；差：<60分，满分100分。

标本采集及检测：受试对象隔夜禁食12 h，清晨采肘静脉血5 mL，6 h内3 500 r/min离心5 min，提取血清，置于 -70 ℃超低温冰箱保存待检。按说明书要求采用德国罗氏有限公司雌二醇诊断试剂盒，用电化学发光法检测血清雌二醇水平^[13]。血清雌二醇水平的最低检测质量浓度为1.0 ng/L。

主要观察指标：女性血清雌二醇水平与膝骨性关节炎严重度。

统计学分析：采用SPSS 17.0统计学软件进行数据分析。计量资料数据用x(_)±s表示，多组间均数比较采用方差分析、组间比较采用卡方检验，相关性分析采用多元线性回归；P < 0.05为差异有显著性意义。

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讨论

2.1 膝关节骨性关节炎患者数量分析及人群特征实验共纳入绝经前的女性膝关节骨性关节炎患者34例，按K-L分级0级13例、Ⅱ级12例、Ⅳ级9例，该组病例年龄范围35-47岁，平均年龄38.8岁；纳入绝经女性膝关节骨性关节炎患者42例，按K-L分级0级13例、Ⅱ级13例、Ⅳ级16例，该组病例年龄范围51-75岁，平均年龄63.2岁。

2.2 绝经前后女性膝关节骨性关节炎患者血清雌二醇水平与美国特种外科医院膝关节评分绝经前女性膝关节骨性关节炎患者血清雌二醇水平随K-L分级升高及年龄增加而逐级减低(P < 0.05)；且患者的美国特种外科医院膝关节评分与血清雌二醇水平同步减低。绝经女性膝关节骨性关节炎患者血清雌二醇水平也随K-L分级升高及年龄增加而逐级减低(P < 0.05)；美国特种外科医院膝关节评分与血清雌二醇水平同步减低。相同K-L等级的绝经女性膝关节骨性关节炎患者的血清雌二醇水平比绝经前明显减低(P < 0.05；表1)。

2.3 绝经前后女性膝关节骨性关节炎患者年龄、美国特种外科医院膝关节评分与血清雌二醇水平的相关性如图1所示，绝经前后女性膝关节骨性关节炎患者年龄与血清雌二醇水平之间存在负相关(R²=0.222，P < 0.05)。而绝经前后女性膝关节骨性关节炎患者美国特种外科医院膝关节评分与血清雌二醇水平之间存在正相关(R²=0.415，P < 0.05)；K-L分级属非量化指标，未行相关性分析。

3 讨论 Discussion

国外研究表明绝经后妇女多发退行性骨性关节炎。此类骨性关节炎有2个特点：一是月经停止，雌二醇水平降低，二是多伴有骨质疏松。有报道55-64岁人群中骨性关节炎发病率达40%，而绝经后妇女约有30%患有骨质疏松症^[14]。但近年来骨性关节炎发患者群有年轻化的趋势，与生活环境、还有生活习惯有关。更重要的是多方面因素造成了体内内分泌紊乱，其中包括了血清雌二醇的浓度变化。苏云等^[15]切除大鼠双侧卵巢成功建立了一个模仿人类绝经后骨性关节炎模型。大鼠模型软骨切片可见到关节软骨面粗糙，表层有缺失，细胞数量减少，软骨细胞层次紊乱，排列不规则，软骨基质着色不均匀。这与人类骨性关节炎患者的膝关节软骨病理改变基本一致。

有研究表明，雌激素能抑制的软骨细胞的一些降解的蛋白酶的表达^[16]。雌激素缺乏发挥在骨性关节炎相关的致病作用，而雌激素缺乏可能会对正常软骨的双重影响：一方面，通过雌激素本身的直接作用，而且，另一方面，通过在软骨细胞传到途径发生作用。从这些研究中得出合理的结论，雌激素是一种保护性荷尔蒙的骨性关节炎关节软骨。Claassen等^[17]通过体外培养软骨细胞，用氧化应激诱导的活性氧簇模拟骨性关节炎的发生，同时在不同的培养基中放入不同浓度的雌二醇激素及不加雌二醇的为对照组。结果在显微镜下无加入雌二醇的软骨细胞出现小泡、细胞膜多种畸形形态。同时有一大部分的软骨细胞溶解。而加入不同浓度的雌二醇的培养基中的软骨细胞，尽管有氧自由基的攻击，表现出较好的细胞形态。并没有发现大量的细胞中气泡。证明一定量的雌二醇浓度是对软骨细胞是有保护作用的。

雌激素是由带有芳香A环的18个碳原子组成的甾体激素。胆固醇在胆固醇侧链裂解酶的作用下可转化为孕烯醇酮，后者经羟化作用成为17α-羟孕烯醇酮，再进一步羟化为脱氢表雄酮。脱氢表雄酮是一种雄激素前体物质，它可以在酶的作用下生成雄烯二酮，而雄烯二酮在芳香化酶的作用下又可生成雌酮。雌二醇脱氢酶最终将雌酮转化为血清雌二醇。血清雌二醇是体内生物活性最强的雌激素，循环中98%的血清雌二醇都与性激素结合球蛋白形成结合型雌激素。雌激素在硫酸酯酶的硫酸化作用和糖脂化作用后被灭活并由肾脏排出体外^[18]。

女性随着年龄的增长，体内的血清雌二醇会出现逐渐下降，同时体内整体的内分泌功能会出现一系列的变化，引起黄体生成素、促甲状腺激素、卵泡刺激素、骨钙素等激素的变化^[19-24]。许多研究表明黄体生成素、促甲状腺激素、卵泡刺激素均会影响血清雌二醇的分泌和产生^[25-26]。血清雌二醇通过对成骨细胞和破骨细胞的调节影响机体的骨钙代谢平衡^[27-29]。另一方面，也可以与成骨细胞以及破骨细胞膜上的相关受体结合，通过对破骨细胞溶酶体酶活性的抑制，进而减弱成骨细胞的骨形成能力。

雌激素水平的下降可通过骨代谢的失衡，影响骨组织的自我重构，骨丢失增加、骨密度下降^[18]，最终导致膝关节骨性关节炎发生；而另一方面，雌激素水平下降，通过作用于软骨和软骨下骨的雌激素受体，影响关节软骨周围内环境，也引起软骨退变^[30]，导致膝关节骨性关节炎形成。雌二醇是雌激素中起生物活性的主要部分，对骨组织具有一定的保护作用。实验结果发现K-L分级与血清雌二醇水平密切相关，K-L分级与雌二醇浓度呈负相关性，与年龄呈正相关性，绝经后女性血清雌二醇水平较绝经前明显下降，血清雌二醇水平的下降可能是导致绝经后女性发病率上升的主要原因。

已有学者认识到体内激素水平的改变对骨性关节炎的发生机制及进展起着重要的作用。雌激素替代治疗广泛用于治疗绝经相关性疾病，并取得了一定的疗效。Wluka等^[31]使用MRI对关节软骨进行测量以衡量雌激素对软骨的保护作用,研究发现接受雌激素替代疗法治疗5年以上的女性具有较高的胫骨平台关节软骨容积(+7.7%)，这进一步说明雌激素有阻止软骨丢失的作用，证实雌激素替代疗法在预防及治疗骨性关节炎的作用，从另一方面也反证了雌激素与膝关节骨性关节炎的密切关系。

文章针对女性这一特定群体开展相关研究，有利于减少性别差异对研究结果的影响；仅纳入K-L 0、Ⅱ、Ⅳ级的病例，诊断分级更客观明了，降低病例纳入的主观偏倚；此外，K-L评分是骨关节炎影像学评估标准，美国特种外科医院膝关节评分是包括疼痛、多项功能的综合评分系统，实验综合两种评估方法均一致表明膝关节骨性关节炎严重度与血清雌二醇水平呈明显的负相关性。

综上所述，实验结果显示膝关节骨性关节炎严重度与血清雌二醇水平有密切相关性，K-L分级随血清雌二醇水平下降而升高，随着年龄增大而升高。由于试验纳入的病例较少，在今后的研究中有待于更大样本的临床试验来进一步验证。

中国组织工程研究杂志出版内容重点：组织构建；骨细胞；软骨细胞；细胞培养；成纤维细胞；血管内皮细胞；骨质疏松；组织工程

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