复方丹参对高脂大鼠模型骨形态计量学参数的影响

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.2013.02.005

中国组织工程研究 ›› 2013, Vol. 17 ›› Issue (2): 210-216.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2013.02.005

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复方丹参对高脂大鼠模型骨形态计量学参数的影响

张新乐，吴铁，崔燎，许碧莲

广东医学院药理学教研室，广东省湛江市 524023

收稿日期:2012-03-11 修回日期:2012-03-30 出版日期:2013-01-08 发布日期:2013-01-08
通讯作者: 吴铁，教授，广东医学院药理教研室，广东省湛江市 524023 CCLE2011@163.com
作者简介:张新乐★，女，1979年生，广东省湛江市人，汉族，2009年广东医学院毕业，硕士，讲师，主要从事骨药理学的研究。CCLE2011@163.com
基金资助:
国家自然科学基金项目(30672470)；湛江市财政资金科技专项竞争性分配项目。

Effects of compound danshen extract on bone histomorphometry of high-fat rats

Zhang Xin-le, Wu Tie, Cui Liao, Xu Bi-lian

Department of Pharmacology, Guangdong Medical College, Zhanjiang 524023, Guangdong Province, China

Received:2012-03-11 Revised:2012-03-30 Online:2013-01-08 Published:2013-01-08
Contact: Wu Tie, Professor, Department of Pharmacology, Guangdong Medical College, Zhanjiang 524023, Guangdong Province, China CCLE2011@163.com
About author:Zhang Xin-le★, Master, Lecturer, Department of Pharmacology, Guangdong Medical College, Zhanjiang 524023, Guangdong Province, China CCLE2011@163.com
Supported by:
Supported by: the National Natural Science Foundation of China, No. 30672470*; Special Funds for Science and Technology Competitive Distribution Program of Zhanjiang City

摘要/Abstract

摘要：

背景：复方丹参对抗泼尼松性大鼠的骨丢失具有抑制骨吸收作用，但对高脂血症所致的骨质疏松症效果如何未见报道。
目的：通过骨形态计量学观察复方丹参对大鼠胫骨和腰椎骨丢失的防治作用。
方法：用脂肪乳剂建立高脂血症骨丢失大鼠模型，30只SD大鼠随机数字表法分为3组，正常对照组、高脂乳剂组、复方丹参组，分别给予生理盐水、高脂乳剂、高脂乳剂和复方丹参，连续16周。
结果与结论：与高脂乳剂组相比，复方丹参可使高脂大鼠胆固醇明显降低和高密度脂蛋白胆固醇明显升高，可以有效改善高脂乳剂导致的脂质代谢紊乱。复方丹参组的骨小梁面积百分数、骨小梁数量、成骨细胞贴壁长度百分率均增加(P < 0.05)，而骨小梁分离度、每毫米破骨细胞数、破骨细胞贴壁长度百分率均减少(P < 0.01)，反映骨形成及骨矿化的指标变化不明显；胫骨中段的皮质骨面积百分数增加(P < 0.01)，骨髓腔面积百分数减少(P < 0.01)，骨内外膜的形成和矿化均无明显变化；腰椎松质骨的骨小梁面积百分数、骨小梁数量、骨小梁宽度增加(P < 0.05)、而骨小梁分离度减少(P < 0.01)。提示长期高脂乳剂灌胃会导致大鼠骨量丢失，复方丹参能有效对抗高脂大鼠胫骨上段、中段骨、第5腰椎的骨丢失。

关键词: 组织构建, 骨组织构建, 高脂乳剂, 复方丹参, 骨质疏松, 骨组织形态计量学, 大鼠, 国家自然科学基金, 组织构建图片文章

Abstract:

BACKGROUND: Compound danshen extract can inhibit bone resorption and rival bone loss of rats induced by prednisone. However, there are no reports indicating its effectiveness in osteoporosis induced by hyperlipidemia.
OBJECTIVE:To study the effect of compound danshen extract against tibia and lumbar spine bone loss by using bone histomorphometry through establishing a osteoporosis rat model induced by high-fat emulsion.
METHODS: Thirty 3-month-old male Sprague-Dawley rats were randomly divided into normal saline group, high-fat emulsion group, compound danshen extract group. Rats were sacrificed after 16 weeks.
RESULTS AND CONCLUSION: Compared with the high-fat emulsion group, serum total cholesterol decreased and high-density lipoprotein cholesterol increased significantly following treatment with compound danshen extract. In the longitudinal proximal tibial metaphyseal of rats treated with compound danshen extract, %Tb.Ar, Tb.N and %Ob.S.Pm increased (P < 0.05), while Tb.Sp, %Oc.S.Pm and Oc.N/mm decreased (P < 0.01). In the tibial shaft, %Ct.Ar increased (P < 0.01), while %Ma.Ar decreased (P < 0.01). In the fifth lumbar vertebral body, %Tb.Ar, Tb.N and Tb.Th increased (P < 0.05), while Tb.Sp decreased (P < 0.01). Long-term high-fat diets can cause the loss of bone in rats, and compound danshen extract can prevent these changes through stimulating periosteal bone formation.

Key words: tissue construction, bone tissue construction, high-fat emulsion, compound danshen, osteoporosis, bone histomorphometry, rats, National Natural Science Foundation of China, tissue construction photographs- containing paper

中图分类号:

R318

张新乐，吴铁，崔燎，许碧莲. 复方丹参对高脂大鼠模型骨形态计量学参数的影响[J]. 中国组织工程研究, 2013, 17(2): 210-216.

Zhang Xin-le, Wu Tie, Cui Liao, Xu Bi-lian. Effects of compound danshen extract on bone histomorphometry of high-fat rats[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2013, 17(2): 210-216.

图/表（结果） 13

2.1 实验动物数量分析纳入SD大鼠30只，均进入结果分析，无脱落。
2.2 复方丹参对高脂大鼠血脂的影响见表1。
从表1结果可见，与正常对照组相比，高脂乳剂组大鼠胆固醇升高794%(P < 0.01)，高密度脂蛋白胆固醇降低71%(P < 0.01)，三酰甘油水平无明显变化，提示长期灌胃高脂乳剂可导致大鼠出现血清胆固醇升高、高密度脂蛋白胆固醇降低为特征的脂质代谢紊乱，与人类Ⅱa型高脂血症相似。与高脂乳剂组比，复方丹参组大鼠胆固醇降低35.9%(P < 0.05)、高密度脂蛋白胆固醇升高100%(P < 0. 01)，三酰甘油水平无明显变化，提示复方丹参可有效改善高脂乳剂导致的脂质代谢紊乱

2.3 复方丹参对高脂大鼠骨指标的影响

2.3.1 复方丹参对高脂大鼠胫骨上段松质骨形态计量学参数的影响见表2-4。

由表2，3可知：与正常对照组相比，高脂乳剂组的骨小梁数量明显减少，结构稀疏、断裂；骨小梁面积分数、骨小梁数目分别减少了39.6%，29.8%(P < 0.05)，骨小梁分离度增加了80.7%(P > 0.05)，而每毫米破骨细胞数与%破骨细胞周长百分率分别增加了402%和515%(P < 0.01)，成骨骨细胞周长百分率减少了16.8% (P > 0.05)；说明高脂已使大鼠松质骨的骨小梁显著减少，微观结构疏松退化，且对破骨细胞的数量及活性有促进作用，而对成骨细胞有抑制作用。与高脂乳剂组相比，复方丹参组的骨小梁明显增多、增粗，连续性良好；复方丹参使高脂大鼠胫骨上段的骨小梁面积百分数、骨小梁数目分别升高了69.8%、56.4%(P < 0.01)，骨小梁分离度减少了57.5%(P < 0.01)；每毫米破骨细胞数和破骨细胞周长百分率分别减少了79.0%和76.8%(P < 0.01)，成骨细胞周长百分率增加了117%(P < 0.01)。说明复方丹参可有效预防高脂对大鼠胫骨松质骨显微结构的破坏，对破骨细胞的数量及活性均有明显的抑制作用，对成骨细胞的数量及活性均有明显的促进作用。

由表4可知，与正常对照组相比，高脂乳剂组大鼠胫骨上段的荧光稀疏、暗哑；5个主要动态参数指标均下降，但差异无显著性意义(P > 0.05)。与高脂乳剂组相比，复方丹参组除荧光周长百分数其他4个主要的动态参数无明显变化，说明复方丹参组对高脂大鼠胫骨上段反映骨形成及骨矿化的指标变化不明显。

高脂乳剂组大鼠胫骨上段松质骨骨量明显减少，复方丹参组有一定的预防作用，见图1。

图1 复方丹参对高脂大鼠胫骨上段骨组织形态学影响(Masson-Goldner Trichrome染色，×10)
Figure 1 Effects of compound danshen extract on bone histomorphometry of the longitudinal proximal tibial metaphyseal in high-fat rats (Masson-Goldner Trichrome staining, ×10)

2.3.2 复方丹参对高脂大鼠胫骨中段皮质骨形态计量学参数的影响见表5，6。

由表5可知，与正常对照组相比，高脂乳剂组大鼠骨髓腔扩大，皮质骨面积比例下降；静态指标皮质骨面积百分数减少4.4%(P < 0.01)，骨髓腔面积百分数增加15.1%(P < 0.01)，提示高脂使大鼠胫骨中段皮质骨面积比例下降，骨髓腔变大，说明高脂可引起大鼠皮质骨骨量丢失。与高脂乳剂组相比，复方丹参组的皮质骨面积百分数增加4.9%(P < 0.05)、骨髓腔面积百分数减少13.9%(P < 0.05)，提示复方丹参可有效预防D-半乳糖引起的大鼠胫骨中段皮质骨骨量丢失。由表6可知，与正常对照组相比，高脂乳剂组大鼠皮质骨骨外膜的荧光周长百分数明显减少(P < 0.01)，其他内外膜的动态参数无明显变化(P > 0.05)，提示高脂会减少大鼠皮质骨外膜的成骨数量，但对骨内外膜的骨形成和矿化作用均无明显作用。与高脂乳剂组相比，复方丹参组除骨内膜荧光周长百分数明显减少外其他骨内外膜的动态参数无明显变化，提示复方丹参并不能促进大鼠皮质骨骨内外膜的骨矿化和骨形成作用。

高脂乳剂组大鼠胫骨中段皮质骨骨髓腔扩大，皮质骨面积比例下降，复方丹参有一定预防作用，见图2。

图2 复方丹参对高脂大鼠胫骨中段骨组织形态学影响(不脱钙骨未染色磨片，×10)
Figure 2 Effects of compound danshen extract on bone histomorphometry of the tibial shaft in high-fat rats (Unstained undecalcified bone slice, ×10)

2.3.3 复方丹参对高脂大鼠第5腰椎骨形态计量学参数的影响见表7-9。

高脂乳剂组大鼠腰椎松质骨骨量明显减少，复方丹参组有一定的预防作用，见图3。

由表7，8，图3可知：与正常对照组相比，高脂乳剂组骨小梁数量明显减少，结构稀疏、断裂；骨小梁数量明显减少，结构稀疏、断裂；骨小梁面积百分数、骨小梁宽度分别减少了32.4%(P < 0.01)、22.1% (P < 0.05)，骨小梁分离度增加了40.4%(P < 0.05)，而每毫米破骨细胞数、破骨细胞周长百分率、成骨骨细胞周长百分率无明显变化；说明高脂已使大鼠松质骨的骨小梁显著减少，微观结构疏松退化，但对细胞没有明显的促进或抑制作用。与高脂乳剂组相比，复方丹参组骨小梁明显增多、增粗，连续性良好；复方丹参使高脂大鼠胫骨上段的骨小梁面积百分数、骨小梁数目、骨小梁宽度分别升高了36.8%，123.5%，12.2%(P < 0.05)，骨小梁分离度减少了28.8%(P < 0.01)；因高脂乳剂组较正常对照组的细胞无明显变化所以不继续测量复方丹参组每毫米破骨细胞数、破骨细胞周长百分率、成骨骨细胞周长百分率值。静态参数的变化说明复方丹参可有效预防高脂对大鼠第5腰椎松质骨显微结构的破坏。

由表9可知，与正常对照组相比，高脂乳剂组5个主要动态参数指标无明显变化趋势，说明长期高脂乳剂灌胃对大鼠第5腰椎反映骨形成及骨矿化指标变化不明显，因而亦不继续测量复方丹参组。

图3 复方丹参对高脂大鼠第五腰椎骨组织形态学影响(Masson-Goldner Trichrome染色，×10)
Figure 3 Effects of compound danshen extract on bone histomorphometry of the fifth lumbar vertebral body in high-fat rats (Masson-Goldner Trichrome staining, ×10)

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引言

材料方法

设计：随机对照动物实验，病理学观察。

时间及地点：实验于2006年1月至2009年1月在广东医学院动物实验中心及骨生物学研究室完成。

材料：

实验动物：3月龄清洁级雄性SD大鼠30只，体质量(171±20) g，由广东医学院实验动物中心提供，合格证号：2006A010。所有动物在同等条件下饲养，自由摄食(饲料由广东医学院动物实验中心提供)和摄水，每周称体质量1次。

高脂乳剂的配制：每升高脂乳剂含50 g胆固醇、500 g猪油、10 g胆酸钠、200 mL 1，2丙二醇、50 mL吐温80、5 g丙硫氧嘧啶片。

复方丹参的提取：丹参、三七、冰片药材，由广东省湛江市药材公司提供，按中国药典2000版一部方法提取^[7]，质量浓度0.09 g/mL。

实验方法：

造模和分组：30只SD大鼠随机数字表法分为正常对照组、高脂乳剂组、复方丹参组，每组10只，予普通饲料喂养，灌胃给药。正常对照组予生理盐水 10 mL/(kg•d)，高脂乳剂组予高脂乳剂10 mL/(kg•d)，复方丹参组给予高脂乳剂10 mL/(kg•d)同时给予复方丹参10 mL/(kg•d)，连续16周。所有动物在实验结束前14，13 d各行颈部皮下注射盐酸四环素25 mg/kg，作为第一次荧光标记，在实验结束前4，3 d各行颈部皮下注射钙黄绿素5 mg/kg作为第二次荧光标记，以在骨表面形成黄色和绿色双荧光标记，两次荧光标记间隔时间为 10 d，可动态观察2次注射期间骨形成的情况。每周称量一次体质量，自由饮水给食。

指标测定：

血清指标测定：实验结束后，用3%戊巴比妥钠 (1.5 mL/kg)行腹腔注射麻醉后心脏取血处死大鼠，取血离心收集血清测胆固醇、三酰甘油、高密度脂蛋白胆固醇。

骨形态计量学的标本处理与测量方法：大鼠处死后取左侧胫骨和第5腰椎，左侧胫骨用低速据沿额状面锯开干骺端，暴露骨髓腔，于胫骨上端1/3处横行锯断胫骨，此为胫骨上段。将余下的胫骨于胫骨和腓骨结合处横向锯开，作中段骨检测。左侧胫骨上段和第五腰椎用甲基丙烯酸甲酯包埋制成不脱钙骨切成5 μm薄片用于Masson-Goldner Trichrome染色和甲苯胺蓝染色，中段骨制成不脱钙骨磨成8 μm厚片脱塑后不染色直接封固观察，通过半自动图像分析系统进行骨组织形态计量学参数检测。

松质骨形态计量学参数有静态、动态和骨吸收参数。静态参数包括骨小梁面积百分数、骨小梁宽度、骨小梁数目和骨小梁分离度。动态参数包括荧光周长百分数、骨矿化沉积率、骨形成率。骨吸收参数包括每毫米破骨细胞数、破骨细胞周长百分率。骨生长参数包括成骨骨细胞周长百分率。

皮质骨形态计量学参数有静态和动态参数。静态参数包括皮质骨面积(Ct.Ar)、皮质骨面积百分数(%Ct.Ar)、骨髓腔面积百分数(%Ma.Ar)。动态参数包括骨外膜荧光周长百分数(%P-L.Pm)、骨外膜骨矿化沉积率(P-MAR)、骨外膜骨形成率(P-BFR/BS)，骨内膜荧光周长百分数(%E-L.Pm)、骨内膜骨矿化沉积率(E-MAR)、骨内膜骨形成率(E-BFR/BS)^[8]。

主要观察指标：测量胫骨上段松质骨、第5腰椎松质骨和胫骨中段皮质骨骨组织形态计量学参数。

统计学分析：由第一作者采用SPSS 11.0软件中的方差分析进行检验，先用Homoge-neity of variance test对结果中各参数指标进行方差齐性检验，如方差齐用Bonferroni检验，如方差不齐则用Tamhane’s T2检验，实验数据以x(_)±s表示，P < 0.05为差异有显著性意义。

讨论

长期脂肪乳剂灌胃使小鼠骨有机物和无机物均降低，引起骨质疏松[9]。实验通过直接灌胃脂肪乳剂，可致大鼠胆固醇明显升高和高密度脂蛋白胆固醇下降，呈现与人类Ⅱa型相似的高脂血症。同时，高脂乳剂大鼠胫骨上段松质骨的骨小梁面积百分比和骨小梁数量明显减少，结构稀疏、断裂，骨小梁分离度和破骨细胞数目显著增加，成骨骨细胞周长百分率降低，骨表面吸收增多；胫骨中段皮质骨皮质骨面积比例下降，骨髓腔扩大；腰椎的骨小梁数量明显减少，结构稀疏、断裂。说明给予高脂乳剂20周后可使SD大鼠的胫骨上段松质骨、中段皮质骨和腰椎呈现骨质疏松的表现，建立了单纯性胆固醇升高的高脂血症合并骨质疏松大鼠模型。推测可能是由于未成熟的成骨细胞常常位于骨组织血管下的内皮基质中，因此有学者推测沉积于血管内皮基质下的脂质可直接抑制未成熟成骨细胞分化为成骨细胞或可能作为异物引起骨吸收[10]，从而出现本实验破骨细胞数目增加的现象。Kajkenova等[11]还发现，骨髓腔内脂肪细胞的增多伴随着成骨细胞的减少。当骨髓腔内微环境发生变化，骨髓基质细胞向脂肪细胞分化时，它向成骨细胞分化必然受抑制，此时表现为成骨细胞分化减少，脂肪细胞分化增加。另有研究发现脂肪前体细胞系比成骨细胞系更能促进破骨细胞的形成和功能活化，脂肪细胞的大量形成，不仅可抑制成骨细胞活动，而且可促进破骨细胞形成和功能活化，从而引起成骨-破骨偶联失调，最终导致骨质疏松[12]。

复方丹参制剂由丹参、三七、冰片组成。其中丹参提取物丹参素是强效水溶性酚酸类，三七提取的有效成分三七总皂苷[13]。复方丹参可使高脂大鼠胆固醇明显降低和高密度脂蛋白胆固醇明显升高，说明复方丹参可以有效改善
高脂乳剂导致的脂质代谢紊乱，主药丹参的提取物丹参素可明显抑制细胞内脂滴的聚积，抑制细胞的分化，影响体内脂肪细胞数量[14]，从而防止机体脂肪组织的异常扩增和代谢紊乱的发生。主药丹参和辅药三七均能降低血清脂质过氧化物浓度，促进氧自由基清除[15]，使超氧化物歧化酶活性增强，降低血液黏滞性从而改善血脂。高脂大鼠给予复方丹参后，胫骨上段的骨小梁面积百分比和骨小梁数量明显增加，结构不再稀疏、断裂，骨小梁分离度和破骨细胞数目显著减少，成骨细胞周长百分率增加，骨表面吸收减少；胫骨中段皮质骨面积比例增加，骨髓腔缩小；腰椎的骨小梁面积百分比、骨小梁数量、骨小梁厚度明显增加，骨小梁的分离度减少。说明复方丹参可有效预防高脂对大鼠胫骨上段松质骨、胫骨中段的皮质骨和腰椎的松质骨骨量丢失。推测可能与以下原因有关：①复方丹参通过降血脂使沉积于血管内皮基质下的脂质减少，逐步去除脂质对骨组织血管下的内皮基质中未成熟成骨细胞的抑制作用，促进成骨细胞分化形成。②丹参还能促进骨细胞样细胞成熟，分泌胶原性物质和碱性磷酸酶，并使钙盐在胶原基质上沉积，加速新骨形成[16]，使骨量增多，从而预防骨质疏松，这些原因有待进一步研究证明。

复方丹参对高脂大鼠模型骨形态计量学参数的影响

Effects of compound danshen extract on bone histomorphometry of high-fat rats

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