剪切波弹性超声成像测量股四头肌及肌腱弹性与膝骨关节炎功能的相关性

doi:10.12307/2023.561

中国组织工程研究 ›› 2023, Vol. 27 ›› Issue (31): 4971-4976.doi: 10.12307/2023.561

• 骨与关节图像与影像 bone and joint imaging • 上一篇下一篇

剪切波弹性超声成像测量股四头肌及肌腱弹性与膝骨关节炎功能的相关性

黄钰颖1，2，郭忆3，韩新祚4，闵红巍1，4，李雪梅3，刘克敏1，4

1首都医科大学康复医学院，北京市 100068；2浙江康复医疗中心神经康复一科，浙江省杭州市 310052；中国康复研究中心北京博爱医院，3超声科，4骨与关节康复科，北京市 100068

收稿日期:2022-07-29 接受日期:2022-09-09 出版日期:2023-11-08 发布日期:2023-01-31
通讯作者: 闵红巍，博士，主任医师，首都医科大学康复医学院，北京市 100068；中国康复研究中心北京博爱医院骨与关节康复科，北京市 100068
作者简介:黄钰颖，女，1994年生，福建省福州市人，汉族，2022年首都医科大学康复医学与理疗学专业毕业，硕士，医师，主要从事骨与关节损伤康复研究。
基金资助:
丰台区卫生健康系统科研项目(2019-112)，项目负责人：闵红巍；中国康复研究中心科研项目(2020-04)，项目负责人：刘克敏

Functional correlation between the elasticity of the quadriceps and its tendons and osteoarthritis of the knee based on shear wave elastography measurements

Huang Yuying1, 2, Guo Yi3, Han Xinzuo4, Min Hongwei1, 4, Li Xuemei3, Liu Kemin1, 4

1School of Rehabilitation Medicine, Capital Medical University, Beijing 100068, China; 2First Department of Neurorehabilitation, Zhejiang Rehabilitation Medical Center, Hangzhou 310052, Zhejiang Province, China; 3Department of Ultrasound, 4Department of Bone and Joint Rehabilitation, Beijing Boai Hospital, China Rehabilitation Research Center, Beijing 100068, China

Received:2022-07-29 Accepted:2022-09-09 Online:2023-11-08 Published:2023-01-31
Contact: Min Hongwei, MD, Chief physician, School of Rehabilitation Medicine, Capital Medical University, Beijing 100068, China; Department of Bone and Joint Rehabilitation, Beijing Boai Hospital, China Rehabilitation Research Center, Beijing 100068, China
About author:Huang Yuying, Master, Physician, School of Rehabilitation Medicine, Capital Medical University, Beijing 100068, China; First Department of Neurorehabilitation, Zhejiang Rehabilitation Medical Center, Hangzhou 310052, Zhejiang Province, China
Supported by:
Scientific Research Project of Health System of Fengtai District, No. 2019-112 (to MHW); Research Project of China Rehabilitation Research Center, No. 2020-04 (to LKM)

摘要/Abstract

摘要：

文题释义：

弹性超声：即超声弹性成像，是一种新型超声诊断技术，根据不同组织间弹性系数不同，在受到外力压迫后组织发生变形的程度不同，将受压前后回声信号移动幅度的变化转化为实时彩色图像，从而提供组织硬度信息。
膝骨性关节炎：是以膝关节软骨退变、关节边缘周围骨质增生、软骨下骨硬化为特征的膝关节退行性疾病。作为老年人最常见的致残性疾病之一，它会引起膝关节疼痛、活动受限，最终导致患者功能独立性受损和生活质量下降。

背景：已有研究表明膝骨关节炎患者肌肉弹性会发生变化，但目前的研究多关注于肌张力、肌肉力量的评估，对于股四头肌及其肌腱弹性的评估却鲜有报道。
目的：探究膝骨关节炎患者股四头肌及其肌腱弹性模量特征，并分析其与膝关节疼痛、功能的关系，为膝骨关节炎的防治提供一定依据。
方法：采用剪切波弹性超声成像技术测量30例临床确诊为膝骨关节炎的患者(膝骨关节炎组)和28名无膝关节疼痛的志愿者(对照组)股四头肌及其肌腱的弹性模量。使用西安大略和麦克马斯特大学骨关节炎指数量表(WOMAC)评估入组患者膝关节的疼痛和功能。比较两组受试者股四头肌弹性模量的变化，统计学分析股四头肌弹性模量与WOMAC评分的相关性。

结果与结论：①膝骨关节炎组的股直肌、股中间肌、股内侧肌、股外侧肌、股四头肌肌腱的厚度均小于对照组，但仅膝骨关节炎组的股外侧肌弹性模量值明显大于对照组，差异均有显著性意义(P < 0.05)。②选取与对照组有特征性差异的肌肉弹性模量进行相关性分析，膝骨关节炎组的股外侧肌弹性模量值与WOMAC疼痛量表呈低度线性相关(r=0.367，P < 0.05)。在自我报告的疼痛中，膝骨关节炎患者股外侧肌的弹性模量值仅与上下楼时的疼痛程度呈中度线性正相关(r=0.584，P < 0.05)。在自我报告的功能障碍中，膝骨关节炎患者股外侧肌弹性模量值与下楼梯时、从座位上站起来时的功能均呈中度线性相关(r=0.411，P < 0.05；r=0.464，P < 0.05)。③综上，股外侧肌硬度增高是膝骨关节炎患者股四头肌的特征性改变，从而反映出膝关节负荷增加时的疼痛及功能情况，需进一步研究弹性模量对评估膝骨关节炎患者病情、疗效的意义，从而实现精准康复治疗。

https://orcid.org/0000-0003-1402-3396(黄钰颖)

中国组织工程研究杂志出版内容重点：人工关节；骨植入物；脊柱；骨折；内固定；数字化骨科；组织工程

关键词: 膝骨关节炎, 剪切波弹性成像技术, 股四头肌, 弹性模量, WOMAC评分

Abstract: BACKGROUND: It has been shown that muscle elasticity changes in patients with knee osteoarthritis, but most of the current studies have focused on the assessment of muscle tone and muscle strength. Changes in the elasticity of the quadriceps and its tendons in patients with knee osteoarthritis have rarely been reported.
OBJECTIVE: To investigate the characteristics of the elastic modulus of the quadriceps femoris and its tendons in patients with knee osteoarthritis and to analyze its relationship with knee pain and function, thereby providing some basis for the prevention and treatment of knee osteoarthritis.
METHODS: The elasticity of the quadriceps femoris and its tendons was measured by shear wave elastography in 30 patients with clinically confirmed knee osteoarthritis (knee osteoarthritis group) and 28 healthy individuals without knee pain (control group). The Western Ontario and McMaster University Osteoarthritis Index (WOMAC) was used for knee pain and function assessments in both groups. Changes in the modulus of elasticity of the quadriceps were compared between the two groups. The correlation between the elastic modulus of the quadriceps muscle and the WOMAC score was statistically analyzed.
RESULTS AND CONCLUSION: (1) The thickness of the rectus femoris, middle femoris, medial femoris, lateral femoris and quadriceps tendon was less in the knee osteoarthritis group than in the control group. The elastic modulus of the lateral femoris was significantly higher in the knee osteoarthritis group than in the control group (P < 0.05). (2) The elastic modulus of muscles that was characteristically different from the control group was selected for correlation analysis. The elastic modulus of the lateral femoris in the knee osteoarthritis group showed a low linear correlation with the WOMAC pain scale (r=0.367, P < 0.05). In the self-reported pain scale, the elastic modulus of the lateral femoris in patients with knee osteoarthritis was only moderately linearly positively correlated with pain level during going up/downstairs (r=0.584, P < 0.05). In the self-reported functional impairments scale, patients with knee osteoarthritis showed a moderate linear correlation between the elastic modulus of the lateral femoris and the function when going downstairs and getting up from a seat (r=0.411, P < 0.05; r=0.464, P < 0.05). (3) From the above, an increased stiffness of the lateral femoris may be a characteristic change in the quadriceps muscle of patients with knee osteoarthritis. This in turn reflects the pain and function of the knee joint during increased loading. Further research is needed to investigate the significance of the modulus of elasticity in assessing the condition and outcome of patients with knee osteoarthritis, so as to achieve the precise rehabilitation treatment.

Key words: knee osteoarthritis, shear wave elastography, quadriceps femoris, elastic modulus, WOMAC score

中图分类号:

黄钰颖, 郭忆, 韩新祚, 闵红巍, 李雪梅, 刘克敏. 剪切波弹性超声成像测量股四头肌及肌腱弹性与膝骨关节炎功能的相关性[J]. 中国组织工程研究, 2023, 27(31): 4971-4976.

Huang Yuying, Guo Yi, Han Xinzuo, Min Hongwei, Li Xuemei, Liu Kemin. Functional correlation between the elasticity of the quadriceps and its tendons and osteoarthritis of the knee based on shear wave elastography measurements[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2023, 27(31): 4971-4976.

图/表（结果） 7

2.1 参与者数量分析共纳入受试者58例(86膝)，其中膝骨关节炎组受试者30例(单膝)，对照组受试者28例(双膝)，全部进入结果分析，无脱落。试验流程见图3。

2.2 基线资料比较膝骨关节炎组和对照组的年龄、性别、侧别、体质量指数和病程均无显著差异(P < 0.05)，见表1。根据K-L影像分级评分系统，膝骨关节炎组30%的膝骨关节炎患者为K-L Ⅲ级，70%的膝骨关节炎患者为K-L Ⅳ级。膝骨关节炎组患者的WOMAC总分为(46.07±20.99)分，其中WOMAC疼痛量表得分为(12.53±5.62)分，WOMAC功能量表得分为(30.30±14.81)分，见表2。

2.3 两组受试者股四头肌及其肌腱剪切波弹性超声成像结果比较通过比较两组受试者股四头肌及其肌腱的厚度和弹性模量可以发现，膝骨关节炎组患者的股直肌、股中间肌、股内侧肌、股外侧肌、股四头肌肌腱的厚度均小于对照组，见图4。但是，仅有膝骨关节炎组患者的股外侧肌弹性模量值明显大于对照组，差异有显著性意义(P < 0.05)。膝骨关节炎组患者的股直肌、股中间肌、股内侧肌、股四头肌肌腱的弹性模量与对照组差异无显著性意义(P均 > 0.05)，见图5。

2.4 膝骨关节炎患者股四头肌弹性模量与自我报告的疼痛、功能的关系选取膝骨关节炎组与对照组有显著性差异的股四头肌及其肌腱弹性模量值进行相关性分析，结果发现膝骨关节炎组的股外侧肌弹性模量值与WOMAC疼痛量表(r=0.367)呈低度线性相关(P < 0.05)，见图6A，但股外侧肌弹性模量值与WOMAC功能量表(r=0.341)以及WOMAC总分(r=0.321)无明显线性相关关系(P均 > 0.05)。
在自我报告的疼痛中，股外侧肌的弹性模量值仅与上下楼时的疼痛程度呈中度线性正相关(r=0.584)，差异有显著性意义(P < 0.05)，见图6B。
在自我报告的功能障碍中，膝骨关节炎患者股外侧肌弹性模量值与下楼梯时、从座位上站起来时的功能均呈中度线性相关(r=0.411，0.464)，差异均有显著性意义(P均 < 0.05)，见表3，见图6C，D。

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引言

膝骨关节炎(knee osteoarthritis，KOA)是老年人最常见的致残性疾病之一，会引起膝关节疼痛、活动受限，最终导致患者功能独立性受损和生活质量下降[1-4]。骨骼肌作为关节的重要组成部分之一，随着年龄的增长，其力量、弹性及质量等功能特性会有不同程度的衰退[5-6]。而肌肉弹性作为组织的机械特性之一，也会受年龄、体质量指数、性别和肌肉力量以及许多神经肌肉和骨科疾病等多种因素影响[7]。ALNAQEEB等[8]研究表明大鼠指伸肌中胶原和结缔组织随年龄的增加而增加，这与肌肉弹性的增加有关。股四头肌作为膝关节的减震和关节稳定器，能够在负重和运动时保护关节表面软骨，并且与膝骨关节炎的发生发展息息相关[9-10]。还有研究发现，在膝骨关节炎发生发展过程中患者除了会出现股四头肌肌力下降、肌肉脂肪浸润增加等变化外，肌肉弹性同样会发生改变[11-13]。先前的研究还发现，膝骨关节炎患者骨骼肌纤维数量的减少和纤维类型的改变与股四头肌无力、疼痛及肌肉功能相关[14-15]。但膝骨关节炎患者的肌肉弹性变化及其与膝关节疼痛及功能之间的关系尚不清楚，也未能对其进行精确量化。
剪切波弹性成像技术(shear wave elastography，SWE)作为一项超声新技术，在能够良好反映软组织结构的基础上，可进一步量化软组织的弹性[16-19]。同时，肌肉弹性作为肌肉生物力学的一项指标，可间接反映相同状态下的肌肉成分改变[20]。因此，该研究目的是使用剪切波弹性超声技术探讨中重度膝骨关节炎患者股四头肌弹性模量的变化，并分析其与膝关节疼痛和功能的关系。中国组织工程研究杂志出版内容重点：人工关节；骨植入物；脊柱；骨折；内固定；数字化骨科；组织工程

材料方法

1.1 设计横断面研究。所有计量资料进行正态性检验后，符合正态分布的计量资料使用两独立样本t检验进行组间比较；非正态分布的计量资料使用Wilcoxon秩和检验进行组间比较。采用Pearson或Spearman相关分析，分析膝骨关节炎患者肌肉弹性模量与WOMAC疼痛和功能评分之间的关系。
1.2 时间及地点 2020-10-01/2021-12-31在中国康复研究中心北京博爱医院骨与关节康复科完成。
1.3 对象膝骨关节炎组受试者选取自2020-2021年在中国康复研究中心北京博爱医院确诊的原发性膝骨关节炎患者，对照组来自邻近社区的无膝痛受试者。入组受试者均签署知情同意书，并通过中国康复研究中心北京博爱医院医学伦理委员会的批准，批准号[2019-004-1]。
1.3.1 纳入标准
膝骨关节炎组：①符合1995年美国风湿病学会提出的膝骨关节炎临床诊断标准[21]；②X射线片病情符合Kellgren-Lawrence分级评分系统≥Ⅲ级的患者[22]；③双膝均患有膝骨关节炎的患者选择症状最严重的一侧膝关节入组；④年龄在50-75岁之间；⑤体质量指数< 33 kg/m2；⑥入组前4周内未行膝关节腔内药物注射且入组前1 d未服用止痛药物者。
健康对照组：①年龄在50-75岁之间；②体质量指数< 30 kg/m2；③既往无反复膝关节疼痛；④自愿参加此次研究。
1.3.2 排除标准
膝骨关节炎组：①继发性膝关节骨关节炎，如类风湿性关节炎、创伤性关节炎等；②屈曲挛缩畸形> 15°，患肢不能伸直平放于检查床面影响检查效果者；③近6个月接受过膝关节手术；④因其他疾病导致的下肢疼痛者，如腰椎间盘突出症、腰椎管狭窄症；⑤皮肤破损、溃烂、局部感染等不适宜进行超声检查者；⑥合并有重要器官功能障碍者；⑦不愿签署知情文件或不配合检查的人群。
健康对照组：①近6个月内有膝关节创伤及手术史；②既往患有神经肌肉相关疾病史，如脊髓灰质炎等；③脊柱及下肢畸形患者。
1.4 研究方法

1.4.1 剪切波弹性超声成像技术应用德国SIEMENS ACUSON Oxana S2000超声诊断仪的剪切波弹性成像系统(使用9L4高频线阵探头，频率设为9 MHz)，对入组受试者的股直肌、股中间肌、股外侧肌、股内侧肌及股四头肌肌腱进行厚度及弹性模量值的测量。受试者取平卧位，双下肢伸直并放松置于检查床上，见图1。

体表标志测量点定位如下：在髂前上棘至髌骨上极连线中点的水平面上分别测量股直肌、股中间肌、股内侧肌、股外侧肌的厚度和弹性模量值；髌骨上缘处测量股四头肌肌腱的厚度和弹性模量值。在二维超声模式下完成肌肉厚度测量后启动剪切波弹性超声成像模式，得到以色彩编码的组织弹性图，蓝色、绿色、黄色、红色分别代表软组织弹性从软到硬，组织硬度越大，所得到的弹性模量值越高。设置正方形取样框大小为0.15 cm×0.15 cm，组织弹性图显示剪切波传播速度，单位为m/s，见图2。在每块感兴趣肌肉测得5-10个剪切波传播速度值取平均值，在同一肌肉重复测量3次取平均值，作为该肌肉的最终剪切波传播速度。最后，根据公式计算该肌肉的弹性模量值(E)：E=3ρc2，ρ为肌肉密度(ρ≈1 000 kg/m3)，c为剪切波传播速度[23]。检查过程中禁止说话。

1.4.2 膝关节疼痛程度及功能的评估对所有受试者进行西安大略省和麦克马斯特大学骨关节炎指数量表(Western Ontario and McMaster Universities Arthritis Index，WOMAC)评分[24]，以评估膝关节症状及功能。
1.5 主要观察指标比较膝骨关节炎组与对照组股四头肌及其肌腱的厚度和弹性模量，分析其与WOMAC评分之间的相关性。
1.6 统计学分析采用SPSS 26.0统计软件进行数据分析。所有计量资料均采用Shapiro-Wilk检验进行正态性分析。符合正态分布的计量资料采用x±s表示，使用两独立样本t检验进行组间比较；非正态分布的计量资料采用M(P25，P75)表示，使用Wilcoxon秩和检验进行组间比较。计数资料采用率或百分比表示，使用卡方检验进行组间比较。对膝骨关节炎组较对照组有统计学差异的肌肉弹性模量采用Pearson或Spearman相关分析，分析其与WOMAC疼痛和功能分量表之间的关系。显著性水平设为P < 0.05。文章统计学方法已经通过首都医科大学统计学专家审核。

讨论

在膝骨关节炎发生发展过程中，股四头肌的弹性会出现不同程度的变化，对于膝骨关节炎患者股四头肌及其肌腱的评估，目前的研究往往关注于肌张力、肌肉力量的评估，对于股四头肌及其肌腱弹性的评估却鲜有报道。剪切波弹性超声成像作为一种新型的弹性超声成像技术，不仅可以良好反映出肌肉的生理结构，而且能够实时、准确、定量评价肌肉的弹性特征变化。该研究应用剪切波弹性超声成像技术测量膝骨关节炎患者股四头肌的弹性模量值，旨在探讨其临床评估功能状态和疗效的应用价值。
该研究有2个主要的发现，第1个关键发现是膝骨关节炎患者的股外侧肌硬度进一步增加，这可能是膝骨关节炎的特征性表现。既往研究表明不同部位的肌肉弹性会随着年龄增长而增加[8]。而该研究也发现了膝骨关节炎患者的股外侧肌的肌肉硬度会进一步增加。因此，膝骨关节炎患者的肌肉硬度增加可能也是年龄和膝骨关节炎2种因素共同作用的结果。在大鼠和家兔的研究中证实了结缔组织增加和胶原纤维沉积会使肌肉硬度增加，这可能是膝骨关节炎患者股外侧肌肌肉弹性模量进一步增加的病理机制[8，25]。NOEHREN等[14]研究表明中度膝骨关节炎患者股外侧肌会出现异常细胞外基质胶原沉积。对于膝骨关节炎患者股外侧肌硬度进一步增加的原因，考虑可能与股外侧肌的肌肉激活增加有关。在行走时，膝骨关节炎患者可通过增加股外侧肌的激活来弥补股内侧肌激活的减少。SMITH等[26]的一项横断面研究显示，与无症状的膝骨关节炎患者相比，有症状膝骨关节炎患者行走时的肌肉共激活程度明显增高，且站立时外侧腘绳肌和股四头肌肌肉激活水平更高[27]。因此，当关节承受较大负荷(如上楼梯)时肌肉共激活程度的增高，可能导致股外侧肌中的结缔组织和胶原纤维增加，即肌肉硬度的增加。
第2个发现是股外侧肌的弹性模量可能仅与进行关节负荷增加活动时的疼痛和功能有关。该研究首次报道膝骨关节炎患者股外侧肌的肌肉剪切波弹性模量与自我报告的临床症状及功能之间的关系。膝骨关节炎患者的股外侧肌中Ⅰ型纤维减少，混合纤维的比例增高，这与膝骨关节炎疼痛和肌肉功能障碍有关。但NOEHREN等[14]也提出骨性关节炎患者肌纤维类型比例变化可能仅影响次极量运动，这与该研究的结果有相似之处。该研究结果显示，膝骨关节炎患者的股外侧肌弹性模量仅与部分会增加膝关节负荷的活动有关，但因样本量有限，需要进一步研究去验证这一观点。此外，LI等[28]也通过剪切波弹性超声检查50例膝骨关节炎患者和50名同龄健康人的腘绳肌，发现膝骨关节炎患者半腱肌、半膜肌以及股二头肌长肌腱的弹性模量明显高于健康人，WOMAC评分与患者的剪切模量呈中度相关，并认为患者腘绳肌剪切模量的增加反映了肌肉组织硬度的增加，对患者膝关节的功能活动产生影响。膝骨关节炎对于下肢肌肉弹性模量的影响不只有股四头肌、腘绳肌，髋、膝、踝关节作为一个整体，下肢运动链上的肌肉必定都会受到不同程度的波及[29-30]。因此，明确不同程度的膝骨关节炎患者及其不同部位的肌肉弹性模量变化范围也是非常必要的，这都将有助于为膝骨关节炎患者提供更有针对性的康复指导。
既往的研究也曾使用肌肉或肌腱弹性模量作为评估膝骨关节炎患者治疗前后效果的观察指标。郑乙等[20]发现进行下肢运动链训练后的股四头肌较前出现弹性模量值的变化。EBIHARA等[31]采用剪切波弹性超声对全膝关节置换手术前后的膝骨关节炎患者的股四头肌肌腱进行比较，发现术后1年的股四头肌肌腱弹性模量值较术前减小，并认为手术前后股四头肌肌腱弹性模量的变化量可能影响全膝关节置换术后步行速度的变化程度。EBIHARA等[32]进一步通过构建结构方程模型，证实股四头肌腱弹性模量可以通过影响步行周期中摆动相、步频、步长的膝关节最大屈曲角度，从而改变步速。因此下肢肌肉剪切波弹性超声检查是除等速肌力测定、关节活动度测量、X射线片检查外的重要客观辅助检查手段，可灵敏地评估治疗前后肌肉弹性模量的变化，从而有助于指导未来膝骨关节炎患者的精准化康复。
但研究也存在一定局限性：首先，该研究作为剪切波弹性超声成像技术应用于评估膝骨关节炎康复疗效的初步临床探索，未对膝骨关节炎患者进行康复训练或者手术治疗前后肌肉弹性模量对比的纵向研究；其次，研究样本量较少，还缺乏对膝骨关节炎患者功能进行客观评估手段，如6 min计时站立行走；其三，该研究为静态下的肌肉弹性模量评估，这可能会减小与WOMAC量表中活动状态下膝关节功能的相关性。这些将在后续研究中进一步完善。
综上所述，中重度膝骨关节炎患者股外侧肌硬度增高可能反映膝关节负荷增加时的疼痛及功能情况。因此，股外侧肌弹性模量可作为膝骨关节炎患者手术或康复治疗前后疗效判断的重要评估指标，为膝骨关节炎更有针对性的治疗和康复提供理论依据。
中国组织工程研究杂志出版内容重点：人工关节；骨植入物；脊柱；骨折；内固定；数字化骨科；组织工程

剪切波弹性超声成像测量股四头肌及肌腱弹性与膝骨关节炎功能的相关性

Functional correlation between the elasticity of the quadriceps and its tendons and osteoarthritis of the knee based on shear wave elastography measurements

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