Chinese Journal of Tissue Engineering Research ›› 2021, Vol. 25 ›› Issue (14): 2280-2286.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.3122
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Lyu Xiaohong1, 2, Gao Yue1, Liu Qiang1, Pan Shinong1
Received:
2020-05-15
Revised:
2020-05-19
Accepted:
2020-06-29
Online:
2021-05-18
Published:
2020-12-31
Contact:
Pan Shinong, Professor, Department of Radiology, Shengjing Hospital of China Medical University, Shenyang 110000, Liaoning Province, China
About author:
Lyu Xiaohong, MD candidate, Attending physician, Department of Radiology, Shengjing Hospital of China Medical University, Shenyang 110000, Liaoning Province, China; Department of Radiology, the First Affiliated Hospital of Jinzhou Medical University, Jinzhou 121000, Liaoning Province, China
Supported by:
CLC Number:
Lyu Xiaohong, Gao Yue, Liu Qiang, Pan Shinong. Exercise-induced muscle damage: mechanism, quantitative MRI evaluation and treatment advances[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2021, 25(14): 2280-2286.
2.1 运动性肌肉损伤的机制 1983年,ARMSTRONG等[5]首次建立了大鼠完整的运动性肌肉损伤模型并提出了损伤的4个阶段:初发阶段、自发阶段、吞噬阶段及再生阶段。离心性收缩是运动性肌肉损伤的主要模式。20世纪初,HOUGH[6]提出了运动性肌肉损伤的概念。目前,国际主流观点多倾向于机械损伤学说、代谢紊乱学说及炎症学说多种因素共同作用引起。 2.1.1 机械损伤学说 肌细胞膜损伤:肌细胞膜的屏障作用使蛋白质很难溢出细胞外,但由于剧烈或高强度的肌肉运动收缩,产生很大的机械性外力牵拉肌细胞膜,当张力超过肌细胞膜的承受范围时,将导致细胞膜损伤及膜通透性增加,细胞内蛋白质如乳酸脱氢酶、血清酶、肌酸肌酶等漏出。众多研究认为运动后血液中这类蛋白质浓度的增加与运动性肌肉损伤存在相关性,是反映骨骼肌超微结构损伤较为敏感的指标[7-8]。 肌细胞骨架破坏:骨骼肌细胞骨架能够对肌细胞的结构起到连结和稳定作用,维持肌节的正常功能。BROOKS等[9]提出细胞骨架蛋白的水解是肌肉离心运动损伤重要原因的假设。FRIDEN等[10]报道细胞骨架蛋白结蛋白的丢失是骨骼肌离心运动损伤的前奏。FEASSON等[11]通过蛋白免疫印迹分析发现,离心运动引起肌细胞膜骨架蛋白蛋白聚糖分解,表明骨架蛋白可以维持细胞膜的完整性。运动性肌肉损伤的高张力机械牵拉会导致骨骼肌细胞骨架蛋白发生变化,破坏细胞骨架。 肌细胞收缩成分损伤:是指当肌原纤维受到牵拉时导致的损伤或肌微丝降解,该损伤的原因较复杂,可能涉及到能量的转换障碍和蛋白质空间结构的损坏。肌肉运动过程中横桥的摆动属于蛋白质空间结构的变化,由于蛋白质空间结构靠各种化学键的维持,而离心收缩时肌丝横桥的摆动与正常摆动方向相反,这就可能引起维持空间结构的化学键发生破坏及结构损伤。 相邻肌节的受力不均衡:在无外力条件下肌肉相邻肌节间的长度和收缩速度存在轻微的不均衡。研究表明,肌肉牵拉收缩时肌张力与肌节的动态变化不均衡[12]。当肌肉被机械牵拉时,肌节长度超出了粗细肌丝重叠的区域,导致肌丝间横桥连接无法形成。而肌肉舒张时肌丝无法复位,伴随肌肉再次收缩牵拉,这种不均衡的状态破坏肌节结构。LIEBER等[13]指出肌节对机械应力的反应存在一定的阈值,当承受力超出该阈值会导致肌纤维发生损伤。 2.1.2 代谢紊乱学说 Ca2+失调:Ca2+能够激活细胞内、外的调节功能。研究报道运动损伤后细胞内的钙离子浓度增多[14]。肌肉运动收缩需要细胞内钙浓度的瞬时增加,兴奋-收缩偶联系统将从Ca2+内质网运输到胞浆内,细胞内钙超负荷活化钙蛋白酶,酶被激活后破坏结构蛋白和收缩蛋白,导致骨骼肌损伤。Ca2+的代谢平衡紊乱是导致肌肉微损伤的中心环节。 氧自由基:骨骼肌在正常或低强度运动时需要少量或生理水平的活性氧,而大强度离心运动产生的疲劳和无力通常由高浓度的活性氧所致,内源性氧自由基增加与运动的程度和时间正相关[15]。当机体进行大强度的运动时,线粒体肿大、过氧化损伤[16]、缺血再灌注(I/R)[1]、运动应激等均可以产生过多的氧自由基[17-18],但是机体的代谢能力无法将多余的氧自由基清除掉,使得肌细胞长时间处于氧化应激状态,引起骨骼肌损伤。 能量失调:肌肉收缩过程中能量消耗失调和代谢产物堆积也可以对骨骼肌的功能产生影响。线粒体能够调节细胞内的钙摄取及释放,同时还具备氧化代谢功能,生成体内所需的ATP[19]。RATTRAY等[20]的研究发现离心运动后线粒体功能发生障碍。钙离子的代谢紊乱将导致ATP生成减少,钠泵的活性降低,水分子将随着钠离子进入到细胞内,导致线粒体肿胀和细胞水肿,最终导致骨骼肌细胞的损伤和运动功能下降。 2.1.3 炎症学说 ARMSTRONG等[5]认为运动性肌肉损伤的吞噬阶段出现在运动后4-6 h,持续2-4 d,主要表现为白细胞和细胞因子介导的肌肉炎症及免疫反应,该阶段很容易发生损伤程度的扩大并伴随组织内炎症反应的二次损伤。研究表明,延迟性肌肉酸痛的产生伴随着炎症反应的发生,出现局部的红、肿、热、痛等炎性表现,白细胞含量与白细胞介素1、白细胞介素6及趋化因子增多[21-22],导致肌细胞损伤。然而,使用抗生素对延迟性肌肉酸痛的减轻无显著效果,使用顺势疗法亦不能加重症状[23],这说明运动性肌肉损伤存在相对独立的过程。 2.2 运动性肌肉损伤的MRI定量评价 目前应用在骨骼肌损伤方面的定量MRI技术主要有扩散加权成像、弥散张量成像、T2 mapping技术和波谱成像,其定量参数可以分别从水分子扩散受限水平、各向异性、炎性程度、肌细胞代谢水平来反映运动性肌肉损伤的不同阶段微观组织学改变,评估其损伤及再生修复程度。 2.2.1 扩散加权成像和弥散张量成像 扩散加权成像能够反映器官或组织内水分子的扩散和毛细血管水平组织内的微循环状态,表观扩散系数是扩散加权成像的定量参数,用来表示水分子扩散受限的程度或扩散能力[24]。水分子的扩散能力在纯溶液中的各个方向上是一致的。当肌细胞损伤时细胞膜屏障遭到破坏,酶类溢出到细胞外间隙导致水分子进入细胞间质内部。同时,离心运动可以引起肌肉内微循环的升高,随着肌肉的灌注量增多,血管内外的水分子交换及运动引起的毛细血管通透性增加使水分子扩散增加,表观扩散系数增加。此外,肌纤维结构的破坏也可以导致水分子的扩散受限程度减轻,最终表现为表观扩散系数的升高[25-26]。FENG等[27]研究发现表观扩散系数在运动性肌肉损伤损伤过程中表现为延迟升高,此阶段受损肌肉的病理变化以细胞水肿为主,之后进行性下降。表观扩散系数能够反映肌细胞微结构的完整性,并且与细胞水肿相关。 弥散张量成像是扩散加权成像的一种技术延伸,通过6个非共线的方向上施加扩散敏感梯度,在三维空间内定量分析水分子的扩散速率及方向[28]。影响自由水分子扩散过程的因素较多,单位体积内在不同方向上的水分子扩散程度各不相同,称为各向异性。弥散张量成像和椭球体可以映射水分子的各向异性。弥散张量成像的定量参数主要有各向异性分数,是水分子的各向异性成分与整个扩散张量的比值;本征值(λ1、λ2、λ3)反映的是椭圆体在3个正交方向上扩散的系数;表观扩散系数反映组织在3个轴向上的平均扩散率。 王希海等[25]通过短距离重复跑对9名健康志愿者进行运动性肌肉损伤造模,运动前及运动后1,2,3,5 d测量表观扩散系数、各向异性分数值和本征值,发现表观扩散系数在运动后升高,2 d达到峰值,5 d逐渐恢复正常,各向异性分数值、λ3与肌肉酸痛指数有相关性。该研究显示离心运动肌肉损伤并不是马上出现症状,而是逐渐出现酸痛等症状,24-48 h达到高峰,此时肌肉血清中的肌酸激酶或肌球蛋白重链进入到肌肉间质中,肌肉的水肿和炎性细胞浸润程度达到高峰,这些受损的肌纤维、基质的水肿及酶类的浓度变化综合导致肌纤维束水分子扩散椭球体的改变。肌纤维损伤水肿时,决定肌纤维半径的λ3增加,表观扩散系数= λ1+λ2+λ3/3,表观扩散系数升高。ROCKEL等[29]对离心运动后的男性下肢肌群进行评估,发现各向异性分数值不同程度的下降,表明动态弥散张量成像可以区分不同肌肉运动后的变化,且变化与肌纤维的构成有关。YANAGISAWA等[30]发现踝节屈曲离心运动损伤后,腓肠肌内侧头的各向异性分数值在2-5 d显著降低,而垂直于肌纤维长轴方向的水分子扩散本征值λ2、λ3在第3天明显升高。当肌肉结构的排列顺平行规则时各向异性分数值增加,反之减低,各向异性分数值最能反映肌肉的损伤与再生修复进程。HATA等[31]亦证实各向异性分数值与再生的中央核肌纤维比例呈正相关。扩散加权成像和弥散张量成像定量参数的变化与病理结果是相符合的,表明其能够综合评估运动性肌肉损伤骨骼肌的损伤程度变化。 2.2.2 T2 mapping技术 T2 mapping使用快速自旋回波序列获得、测量不同回波时间的MRI信号强度,通过方程计算组织的T2值。静息状态下的正常肌肉细胞外间隙和细胞内水分子主要形式分别为自由水和结合水,自由水的横向弛豫时间长于结合水,表现为T2低信号。T2与骨骼肌的代谢状态、肌电活性及运动强度等密切相关。当肌肉发生大强度运动时,骨骼肌细胞内水分的增加,导致肌肉弛豫时间T2的改变[32]。 ESPOSITO等[33]发现评价骨骼肌损伤的炎性白细胞(CD45+)数量及组织损伤/炎症程度评分与T2值之间存在正相关性,即炎性反应细胞减少T2 值降低;炎性反应细胞增加T2 值增高,表明T2 mapping的T2 值在一定程度上可以反映骨骼肌损伤的炎症表达情况,通过T2值变化来评估肌肉损伤的程度和修复,而 T2的高峰期通常代表组织水肿和炎症反应较为严重。FU等[34]对SD大鼠股四头肌进行离心运动损伤造模,在运动前和运动后0,1,2,4,7 d分别测量血清肌钙蛋白和T2值,发现股四头肌的血清肌钙蛋白表达和T2值延迟升高,2 d达到峰值,7 d基本恢复正常。血清肌钙蛋白是一种反映运动性肌肉损伤的特异性敏感指标[35],而血清肌钙蛋白和T2值呈正相关说明T2 mapping可以准确反映离心运动引起的运动性肌肉损伤及恢复特征。在运动性肌肉损伤进程中,T2值的延迟升高可能是由于肌肉内延迟增加的血清肌球蛋白重链片段或如血清肌酸激酶酶浓度的增加,提示由离心运动导致的细胞膜漏出或肌原纤维退化。延迟性肌肉水肿有可能与蛋白组分或肌酶降解引起的血管间质和间隙间渗透梯度改变有关,此期通常伴随肌肉的酸痛和僵硬。T2 mapping技术通过定量测量肌肉的T2值,从炎性动态变化来评估肌肉的损伤及修复情况。 2.2.3 MRI波谱 MRI波谱是基于MRI现象及其化学位移作用对活体生化环境、化合物及代谢物进行定量分析的无创性技术。MRI波谱尤其是31P-MRI波谱能够在细胞水平上反映骨骼肌运动损伤后肌细胞代谢的变化[36]。肌肉收缩、运动在很大程度上依赖于ATP/ADP在胞浆内的浓度。31P-MRI波谱能够无创地从肌肉能量代谢角度检测高能磷酸化合物和AMP、ADP的浓度,从而观察ATP变化情况。31P-MRI波谱的典型谱线包括6个峰,无机磷酸峰、磷酸肌酸峰、磷酸单脂及α-ATP、β-ATP及γ-ATP峰。潘诗农等[37]研究发现,31P-MRI波谱的无机磷酸峰峰下面积、磷酸肌酸峰峰下面积、无机磷酸峰/磷酸肌酸峰比值、无机磷酸峰/ATP比值与细胞骨架蛋白结蛋白表达有相关性,证实31P-MRI波谱能够有效评价并定量分析大鼠骨骼肌运动损伤程度。能量代谢学说指出运动性肌肉损伤可能与线粒体功能障碍、结构异常有关,31P-MRI波谱的相关参数刚好反映能量的代谢情况,磷酸肌酸峰和ATP的相对浓度代表机体能力的储备,而无机磷酸峰/磷酸肌酸峰比值反映线粒体的氧化磷酸化功能。DAVIES等[38]在股四头肌运动性肌肉损伤前、后48 h行31P-MRI波谱分析,发现无机磷酸峰、无机磷酸峰/磷酸肌酸峰明显升高,通过MRI波谱验证了运动性肌肉损伤肌肉能量失调的假说。王希海等[39]也发现股四头肌在离心运动后无机磷酸峰、无机磷酸峰/磷酸肌酸峰表达增加,一两天后达到峰值,并与肌肉酸痛指数、血清肌酸激酶表达相关。MRI波谱可以无创、重复的通过评估化合物相对含量及比率等动态分析骨骼肌细胞的能量代谢水平。 2.3 运动性肌肉损伤的治疗进展 2.3.1 运动治疗 一次离心收缩后的一段时间再次重复同样的运动,肌肉功能、代谢及损伤程度有所改善,称之为反复效应[2]。一项对20名受试者行间隔7 d的两轮腓肠肌离心运动研究发现,腓肠肌最大扭矩的下降和肌肉酸痛的增加在重复回合后明显低于最初回合,PINCHEIRA等[40]认为这可能与肌肉的非收缩成分发生了适应有关[41]。重复运动可以导致肌节重塑,增加肌肉周围的结缔组织,使再次运动时的肌肉可以拮抗离心收缩。基于能量代谢学说,RATTRAY等[20]指出,适应性训练的SD大鼠在离心运动后线粒体钙稳态优于无训练大鼠,专项训练改善了离心运动后骨骼肌线粒体钙稳态。基于氧自由基学说,对不同运动模式的离心运动比较研究发现,持续运动组抗氧化酶活性更好、损伤程度轻[15],甚至有助于脊髓保护[42]。基于机械损伤学说,MAGOFFIN等[43]提出全身振动训练可有助于延迟性肌肉酸痛的缓解。基于炎症学说,JAFARIYAN等[21]发现持续3 d离心运动的下坡离心运动使炎性反应减轻,没有加重运动性肌肉损伤。但是,也有一些研究结果不同,对重复效应和振动训练提出争议。MOHAMMADI等[44]研究发现,不同离心运动后血清肌酸激酶和乳酸脱氢酶表达无统计学意义。BOOBPHACHART等[45]的研究发现,静态拉伸对离心运动的损伤恢复帮助有限。作者认为运动性肌肉损伤的运动治疗存在一定差异的原因可能与运动的模式、强度、持续时间及受试对象不同有关。 总体来说,适应性训练及有效运动模式的干预可以调动肌肉的兴奋性和潜在机能,诱导适量氧自由基的释放,改善线粒体的钙稳态,能够通过代偿反应和适应性氧化应激降低损伤程度。 2.3.2 药物治疗 (1)西药 抗炎药物:离心运动后细胞膜损伤,膜磷脂启动花生四烯酸代谢,在脂氧化酶通路和环氧酶通路作用下生成前列腺素类和白三烯类等活性物质。HASSON 等[46]发现,布洛芬通过影响氧自由基和前列腺素生成起到预防及减轻运动引起肌肉微损伤症状的作用。HUANG等[47]研究证实,阿霉素能阻断离心性肌肉收缩引起的肌肉炎症。SCHOENFELD[48]指出非类固醇抗炎药虽然可以减轻运动性肌肉损伤的症状,但可能潜在损害人体对运动的适应性反应。目前,因为研究药物的类型、作用机制、使用的时间点及受试对象训练程度和方式不同,对抗炎类药物能否治疗运动性肌肉损伤的研究存在分歧,尚待进一步的系统研究。 抗氧化剂:抗氧化剂在运动训练方面的应用已经比较成熟。研究发现,蛋白与抗氧化剂联合补充对离心运动后肌肉功能恢复及酸痛影响有积极的促进作用[49]。PANZA等[50]的研究发现,马黛茶颗促进骨骼肌离心运动后的肌力恢复,有利于提高血液中抗氧化化合物的浓度。但也有研究结果认为补充维生素C、E不能降低运动后血浆白细胞介素6和血清肌酸激酶浓度[51]。 通过清除氧自由基、抑制线粒体的脂质过氧化等途径来促进肌肉代谢,抗氧化剂在减轻运动性肌肉损伤上有一定的作用,可以保护急性运动对骨骼肌线粒体的损伤。 Ca2+拮抗剂:Ca2+信号通路在骨骼肌延迟损伤修复中发挥作用,Ca2+拮抗剂可通过降低钙离子浓度来缓解运动性肌肉损伤症状。DUARTE等[52]发现钙通道阻滞剂Nifedipine对运动性肌肉损伤具有一定的保护作用,其作用机制也许是因为阻断了Ca2+的流入通道。卢文彪等[53]发现离心运动后不同时间点的钙网蛋白表达不同,推测通过钙网蛋白能够对微损伤起保护作用,改善骨骼肌功能。 (2)祖国医学药物(中药):中药能够改善肌肉的微循环功能,加快渗出物质和炎性产物的吸收,提高肌肉功能和运动能力。中药在降低运动性肌肉损伤上也有积极的功效,如红景天、三七等的抗脂质过氧化作用可以降低氧自由基浓度,减轻肌细胞凋亡。李春雪[54]研究证实,红芪黄酮能够预防高强度运动后因氧化应激所导致的骨骼肌损伤。冯宇等[55]发现运动性肌肉损伤大鼠中药治疗组的血清肌酸激酶、前列腺素E2等炎症指标低于西药组,身痛逐瘀汤可以抑制炎症因子的释放,降低延迟性肌肉酸痛的损伤程度。 2.3.3 康复手段 按摩、推拿疗法:研究表明,按摩和推拿可以加强机体抗氧化和抗损伤能力,对肱二头肌的延迟性肌肉酸痛有一定的治疗作用[56],也可以降低骨骼肌磷酸肌酸激酶的表达,对骨骼肌具有保护作用,联合针刺效果更好[57]。目前,按摩、推拿疗法治疗运动性肌肉损伤的机制尚不明确。贺州等[58]认为按摩通过作用于体表及穴位疏通经络,激活肌卫星细胞增殖相关因子,有效提高运动性肌肉损伤恢复的质量和速度。 针刺疗法:针刺是中医治疗的主要手段之一,通过肌肉放松和镇痛来缓解延迟性肌肉酸痛。孙定福等[59]将针刺对运动性肌肉损伤治疗效果进行了Meta分析,显示针刺具有确切疗效,能够提高肌肉力量,降低血清肌酸激酶浓度,但各治疗时间段效果有所差异。针刺可以瞬间抑制离心运动后骨骼肌丝氨酸蛋白酶的表达,12 h后开始干预可缓解骨骼肌细胞的凋亡,改善超微结构损伤[60]。针刺还能够通过降低骨骼肌离心运动后白细胞介素6的表达来促进骨骼肌线粒体结构的恢复[19,61]。然而,KO等[62]认为针刺减轻迟发性肌肉酸痛疗效的证据有限,需要进一步验证评价。 冷、热疗法:冷疗法可降低组织温度,通过减慢神经传导速度来收缩血管、减少水肿。热疗法可加速细胞代谢和反射性反应,促进结缔组织恢复和局部血液循环。早期研究认为,冰水浸泡对于离心运动诱导的运动性肌肉损伤在疼痛、水肿和功能恢复上作用有限[63]。近年的研究发现,冷热交替疗法和冷疗法均可缓解肌肉酸痛,并且冷疗法的效果更佳[64]。ABA?DIA等[65]也认为冰水疗法与冷冻疗法对肌肉酸痛均有效果,冰水疗法对降低疼痛和恢复感知水平的效果更好。 神经电刺激疗法、冲击波疗法:神经电刺激疗法主要是运用电极对运动单位进行刺激,使肌肉产生被动收缩。肖凯骏等[66]发现电刺激可以有效缓解肌肉延迟性酸痛,降低血清肌酸激酶和肌红蛋白浓度。关侠等[67]将冲击波治疗引入到肌肉损伤的治疗领域,通过对32例新生军训后下肢延迟性肌肉酸痛进行治疗发现,冲击波能够缓解酸痛、缩短病程且安全无创。 运动压缩服、电磁场疗法:运动压缩服通过给予压力压缩组织和其下的血管来改善静脉回流,提升氧气运输至肌肉的能力,减少肌肉周围水肿。KIM等[68]研究证实,运动后使用压缩服能够缓解运动性肌肉损伤,是加快肌力恢复的有效途径。但也有研究不支持压缩服对肌肉酸痛的治疗作用。袁艺文等[69]发现无健身习惯者穿压缩腿套后并不能减缓离心运动后引起的肌肉损伤,该研究结果可能与相对运动强度低、受试者非运动员有关。JEON等[70]使用脉冲电磁场对运动性肌肉损伤的股四头肌进行治疗,并发现电磁场疗法能够有效改善肌肉酸痛、促进肌力恢复。 "
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